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甲状腺癌是最常见的内分泌系统恶性肿瘤，其中DTC约占90%。甲状腺球蛋白（thyroglobulin, Tg）是一种甲状腺特异性蛋白，目前被认为是临床监测DTC持续存在、复发和（或）转移的特异性标志物[1]，但其常受到甲状腺球蛋白抗体（thyroglobulin antibody, TgAb）的影响[2]。TgAb阳性（≥40 IU/ml）时Tg水平不能准确反映肿瘤负荷，进而导致Tg在随访中的价值受到限制。临床上对于TgAb阳性的DTC患者的临床转归影响因素及随访模式尚未达成共识。目前多数研究主要侧重于TgAb的变化趋势与DTC复发和临床转归的关系[3-7]，而对于TgAb由阳转阴的患者，其转阴时间与临床转归的关系的报道较少。本研究旨在探究经131I治疗后TgAb由阳转阴的DTC患者TgAb转阴时间与临床转归的关系。
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回顾性分析2014年1月至2019年1月在青岛大学附属医院核医学科行甲状腺全切术及131I治疗前TgAb阳性的126例DTC患者的临床资料，其中男性15例、女性111例，年龄11~74（42.1±11.5）岁，中位随访时间48个月。纳入标准：（1）接受双侧甲状腺全切术，并根据术前淋巴结转移评估结果进行中央区和（或）侧颈区淋巴结清扫，经甲状腺全切术后组织病理学检查证实为DTC，且131I治疗前无远处转移；（2）术前TgAb水平≥115 IU/ml，131I治疗前TgAb阳性（≥40 IU/ml），131I治疗后规律复查TgAb，至随访结束时TgAb已经转阴（<10 IU/ml）；（3）Tg及TgAb水平均在青岛大学附属医院核医学科采用电化学发光免疫分析法进行检测；（4）随访时间不少于12个月；（5）无服用可干扰TgAb水平的药物史。排除标准：伴有其他恶性肿瘤或其他系统严重疾病。
所有患者在治疗前均签署了知情同意书。本研究已获得青岛大学附属医院伦理审查委员会的批准（批准号：QYFY WZLL 27245）。
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患者131I清甲治疗、辅助治疗及清灶治疗的准备和治疗方案均参照美国甲状腺协会（ATA）指南[1]及《131I治疗分化型甲状腺癌指南（2014版）》[8]进行。患者131I治疗前停服左旋甲状腺素并低碘饮食3~4周，常规评估血清刺激性Tg（sTg）、TgAb、TSH的水平，行血常规、肝功能、肾功能检查及颈部超声、甲状腺静态显像等，131I治疗后4~6 d行131I全身显像+SPECT/CT融合显像。
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采用电化学发光免疫分析法（瑞士Roche公司，E170全自动电化学发光免疫分析仪）测定患者Tg、TgAb、甲状腺过氧化物酶抗体（thyroid peroxidase antibody, TPOAb）的水平，检测范围分别为0.04~500.00 ng/ml、10.00~4 000.00 IU/ml和5~600 IU/ml（正常参考值分别为1.40~78.00 ng/ml，0~115.00 IU/ml和0~34 IU/ml）。当TgAb、TPOAb测定值超过检测范围上限时，分别将其测定值记作4 000.00 IU/ml、600 IU/ml。采用化学发光免疫分析法（德国Bayer公司，ADVIA CentaurXP全自动化学发光免疫分析仪）测定患者TSH的水平，检测范围为0.005~100.000 μIU/ml（正常参考值为0.510~4.300 μIU/ml）。
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患者年龄、性别、原发灶最大径、肿瘤是否多灶、是否合并桥本甲状腺炎、术前TPOAb水平、TgAb水平（术前及首次131I治疗前）、首次131I治疗后（1、6、12个月）TgAb水平的下降率、TgAb转阴时间、131I治疗总剂量、肿瘤分期、淋巴结分期、淋巴结转移率、首次131I治疗前复发危险分层。
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患者于131I治疗后1、6、12个月复查，治疗后6~12个月行诊断性131I全身显像，之后依据病情定期复查。详细记录以下随访资料：血清Tg和TgAb水平、诊断性131I全身显像、颈部超声；131I治疗后或诊断性131I全身显像提示肺部有病变需随访其变化时，加行胸部CT；131I清灶治疗后出现Tg和（或）TgAb水平升高时，加行18F-FDG PET/CT；颈部出现新的结构性病灶时，加行细针穿刺活检。
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（1）将TgAb水平≥40 IU/ml定义为TgAb阳性[9]。（2）根据《中国临床肿瘤学会（CSCO） 分化型甲状腺癌诊疗指南2021》[10]，将TgAb水平<10 IU/ml定义为TgAb转阴。（3）肿瘤分期、淋巴结分期及首次131I治疗前复发危险分层参照美国甲状腺协会（ATA）指南[1]。（4）将桥本甲状腺炎定义为组织病理学检查结果证实合并桥本甲状腺炎或淋巴细胞性甲状腺炎。（5）131I治疗后（1、6、12个月）TgAb水平的下降率=（131I治疗前TgAb水平−131I治疗后TgAb水平）/131I治疗前TgAb水平×100%。（6）分组：根据《131I治疗分化型甲状腺癌指南（2021版）》[11]，将患者按末次随访时的治疗反应分为疗效满意组、疗效不确切组、生化疗效不佳组和结构性疗效不佳组，其中后三者合并为疗效不满意组。
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应用SPSS 26.0软件对数据进行统计学分析。符合正态分布的计量资料以
$\bar x\pm s $ 表示，不符合正态分布的计量资料以M（Q1, Q3）表示。计数资料以绝对数（构成比）表示。采用卡方检验、独立样本t检验（方差齐）、Mann-Whitney U检验分析所有观察指标在2组间的差异是否有统计学意义，对差异有统计学意义的变量进一步行Logistic回归分析，明确预测患者临床转归的独立危险因素。通过ROC曲线确定预测患者疾病临床转归的最佳临界值。P<0.05为差异有统计学意义。 -
组织病理学检查结果证实126例患者均为DTC，包括经典型112例、滤泡亚型7例、鞋钉亚型5例、嗜酸细胞亚型2例。126例患者中，疗效满意组109例、疗效不满意组17例（其中疗效不确切组7例、生化疗效不佳组4例、结构性疗效不佳组 6例）。所有患者的TgAb中位转阴时间为25个月。疗效满意组患者均仅行1次131I治疗（清甲治疗85例、辅助治疗24例）；而疗效不满意组患者中，有10例患者行1次131I治疗（清甲治疗6例、辅助治疗4例），6例患者行2次131I清灶治疗，1例患者行3次131I清灶治疗。
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由表1可知，疗效满意组与疗效不满意组患者首次131I治疗后12个月TgAb水平的下降率、TgAb转阴时间、131I治疗总剂量的差异均有统计学意义（均P<0.05），而2组的年龄、性别、原发灶最大径、是否合并桥本甲状腺炎、肿瘤是否多灶、TgAb水平（术前及首次131I治疗前）、术前TPOAb水平、首次131I治疗后（1、6个月）TgAb水平的下降率、肿瘤分期、淋巴结分期、淋巴结转移率、首次131I治疗前复发危险分层的差异均无统计学意义（均P>0.05）。
项目 疗效满意组（n=109） 疗效不满意组（n=17） 检验值 P值 年龄( $\bar x\pm s $ 
41.16±10.95 45.18±13.62 t=−1.361 0.176 性别[例（%）] χ2=5.743 0.170 女性 99（90.83） 12（70.59） 男性 10（9.17） 5（29.41） 原发灶最大径
[M（Q1, Q3）, cm]1.20（0.80，1.55） 1.30（0.90，2.25） Z=−1.172 0.241 肿瘤是否多灶[例（%）] χ2=0.262 0.608 是 39（35.78） 5（29.41） 否 70（64.22） 12（70.59） 术前TPOAb水平（ $ \bar x\pm s $ 
135.00±185.14 94.84±180.31 t=0.727 0.469 是否合并桥本甲状腺炎[例（%）] χ2=3.580 0.058 是 71（65.14） 7（41.18） 否 38（34.86） 10（58.82） 淋巴结转移率
[M（Q1, Q3）, %]20.00（6.76，40.00） 29.57（14.96，38.61） Z=0.397 0.692 TgAb水平
[M（Q1, Q3）, IU/ml]术前 376.55（236.60，602.70） 363.00（263.70，585.65） Z=−0.226 0.821 131I治疗前 294.30（161.65，395.95） 207.50（134.35，389.05） Z=−0.921 0.357 131I治疗后TgAb水平的下降率
[M（Q1, Q3）, %]1个月 32.02（3.39，46.09） 29.18（0.68，42.01） Z=−0.518 0.605 6个月 84.29（75.39，90.56） 74.33（63.73，89.57） Z=−1.678 0.093 12个月 89.84（82.81，94.70） 83.01（74.99，91.08） Z=−2.168 0.030 TgAb转阴时间（ $ \bar x\pm s $ 
25.06±17.96 45.41±22.11 t=−4.206 <0.001 131I治疗总剂量[M（Q1, Q3）, MBq] 3 700（3 700，3 700） 5 550（3 700，10 545） Z=−4.388 <0.001 肿瘤分期[例（%）] χ2=6.506 0.164 T1 57（52.29） 10（58.82） T2 4（3.67） 2（11.76） T3 35（32.11） 2（11.76） T4 12（11.01） 2（11.76） Tx 1（0.92） 1（5.90） 淋巴结分期[例（%）] χ2=5.017 0.081 N0 21（19.27） 2（11.76） N1a 36（33.23） 2（11.76） N1b 52（47.71） 13（76.48） 首次131I治疗前复发危险分层[例（%）] χ2=0.523 0.470 中危 67（61.47） 12（70.59） 高危 42（38.53） 5（29.41） 注：TPOAb为甲状腺过氧化物酶抗体；TgAb为甲状腺球蛋白抗体 表 1 131I治疗后疗效满意组与疗效不满意组分化型甲状腺癌患者临床及组织病理学资料的比较
Table 1. Comparison of clinical and histopathological data between excellent response group and non-excellent response group in patients with differentiated thyroid cancer after 131I therapy
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Logistic回归分析结果显示，TgAb转阴时间及131I治疗总剂量为预测TgAb由阳转阴DTC患者临床转归的独立危险因素（OR=1.036、1.033，P=0.034、0.001）。
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ROC曲线（图1）结果显示，在TgAb由阳转阴的DTC患者中，预测其临床转归的TgAb转阴时间的最佳临界值为31.5个月，ROC的AUC=0.766（95%CI：0.650~0.881，P<0.001），灵敏度、特异度分别为78.00%、70.60%。
图 1 TgAb转阴时间预测TgAb由阳转阴分化型甲状腺癌患者临床转归的受试者工作特征曲线
Figure 1. Receiver operating characteristic curve of the thyroglobulin antibody disappearance time in prediction of the clinical outcomes in thyroglobulin antibody-positive differentiated thyroid cancer patients
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TgAb是针对Tg产生的一种抑制性自身免疫抗体。据报道，临床上约25%~30%的DTC患者合并TgAb阳性[12]。TgAb阳性的DTC患者Tg检测的准确率会受到干扰，限制了其作为肿瘤标志物在DTC患者随访中的应用。2015年，美国甲状腺协会（ATA）指南[1]提出在DTC患者的随访中检测Tg的同时应检测TgAb水平。行甲状腺全切及131I治疗后的DTC患者，由于甲状腺滤泡细胞被清除，因此失去了抗原刺激的TgAb，无论是否合并Graves病或桥本甲状腺炎，其TgAb水平应逐渐下降至阴性。本研究中所有患者经手术及131I治疗后TgAb均转阴，其中位转阴时间为25个月，这与既往研究结果一致，即TgAb阳性患者的中位转阴时间约为2~3年[7, 13]。既往研究多数主要侧重于分析TgAb水平的变化趋势与DTC复发和临床转归的关系[3-7]。已有的研究结果显示，在TgAb阳性的甲状腺乳头状癌患者中，术后TgAb水平的变化趋势可作为替补的肿瘤标志物来预测疾病状态[14]。而在经131I清甲治疗后的甲状腺乳头状癌患者中，TgAb水平下降幅度小或者升高者，其清甲疗效及临床转归均较差[6]。首次131I治疗后12个月TgAb水平的下降率>50%的患者发生疾病持续或复发的概率明显低于未下降组[7]。而对于TgAb由阳转阴的患者，TgAb转阴时间与疗效的关系却少有报道。
本研究结果显示，TgAb转阴时间是预测TgAb由阳转阴DTC患者临床转归的独立危险因素，且疗效满意组患者TgAb转阴时间明显短于疗效不满意组，这提示TgAb转阴时间对于预测TgAb由阳转阴的DTC患者的临床转归具有重要的临床参考意义。另外，ROC曲线分析结果提示预测该部分患者临床转归的TgAb转阴时间的最佳临界值为31.5个月，说明TgAb转阴时间在31.5个月以内的患者，其获得满意疗效的可能性较大。
本研究结果还显示，131I治疗总剂量也是预测TgAb由阳转阴DTC患者临床转归的独立危险因素，且疗效满意组患者131I治疗总剂量明显低于疗效不满意组。本研究中疗效满意组患者均仅行1次131I治疗（清甲治疗85例、辅助治疗24例）；而疗效不满意组患者中，有10例患者行1次131I治疗（清甲治疗6例、辅助治疗4例），6例患者行2次131I清灶治疗，1例患者行3次131I清灶治疗。
既往研究结果显示，合并桥本甲状腺炎的DTC患者较未合并者的疾病持续时间更短或复发率更低，这提示桥本甲状腺炎对甲状腺癌的临床转归起到保护作用[15]。但本研究结果显示，是否合并桥本甲状腺炎并不影响TgAb由阳转阴DTC患者的临床转归，这与之前的研究报道[15]不符，而孙丹阳等[7]也得出与本研究类似的结论。因此，合并桥本甲状腺炎与TgAb阳性的DTC患者的临床转归关系仍需大样本量的研究进一步探讨。
综上所述，TgAb由阳转阴的DTC患者的TgAb转阴时间、131I治疗总剂量是预测其临床转归的独立危险因素，尤其是TgAb转阴时间可作为临床有价值的参考指标。本研究的不足之处在于本研究属于回顾性单中心研究，病例数较少，存在一定的选择偏倚，仍需要进一步的多中心大样本量的随机对照研究进行证实。
利益冲突 所有作者声明无利益冲突
作者贡献声明 韩娜负责研究命题的设计、试验过程的实施、数据的采集与分析、论文的撰写；刘新峰、王叙馥负责研究命题的提出与设计、论文最终版本的修订；司增梅、李娇、张莹莹负责试验的实施、数据的采集
分化型甲状腺癌131I治疗后TgAb由阳转阴时间与临床转归的关系
Relationship between the disappearance time of TgAb and clinical outcomes in TgAb-positive differentiated thyroid cancer after 131I therapy
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摘要:
目的 探究131I治疗前甲状腺球蛋白抗体（TgAb）阳性（≥40 IU/ml）的分化型甲状腺癌（DTC）患者131I治疗后TgAb转阴时间与临床转归的关系，并分析影响的因素。 方法 回顾性分析2014年1月至2019年1月在青岛大学附属医院行甲状腺全切术及131I治疗前TgAb阳性的126例DTC患者的临床资料，其中男性15例、女性111例，年龄11~74（42.1±11.5）岁。将患者按末次随访时的治疗反应分为疗效满意组和疗效不满意组。采用卡方检验、独立样本t检验、Mann-Whitney U检验分析2组间年龄、性别、原发灶最大径、肿瘤是否多灶、是否合并桥本甲状腺炎、术前甲状腺过氧化物酶抗体（TPOAb）水平、TgAb水平（术前及首次131I治疗前）、首次131I治疗后（1、6、12个月）TgAb水平的下降率、TgAb转阴时间、131I治疗总剂量、肿瘤分期、淋巴结分期、淋巴结转移率、首次131I治疗前复发危险分层的差异，对差异有统计学意义的变量进一步行Logistic回归分析，明确影响患者临床转归的独立危险因素。通过受试者工作特征（ROC）曲线确定预测患者临床转归的最佳临界值。 结果 疗效满意组患者共109例，疗效不满意组患者共17例。2组间首次131I治疗后12个月TgAb水平下降率[89.84%（82.81%，94.70%）对83.01%（74.99%，91.08%），Z=−2.168，P=0.030]、TgAb转阴时间[（25.06±17.96）个月对（45.41±22.11）个月，t=−4.206，P<0.001]、131I治疗总剂量[3 700（3 700，3 700） MBq对5 550（3 700，10 545） MBq，Z=−4.388，P<0.001]的差异有统计学意义；而Logistic回归分析结果显示，TgAb转阴时间（OR=1.036，P=0.034）及131I治疗总剂量（OR=1.033，P=0.001）为预测临床转归的独立危险因素。ROC曲线分析结果显示，当TgAb转阴时间临界值为31.5个月（曲线下面积为0.766，95%CI：0.650~0.881，P<0.001）时，其预测临床转归的灵敏度及特异度最高，分别为78.00%和70.60%。 结论 对于131I治疗前TgAb阳性的DTC患者，其TgAb转阴时间和131I治疗总剂量是预测患者临床转归的独立危险因素。TgAb在首次131I治疗后31.5个月内转阴的患者更易获得满意疗效，且疗效满意组患者所需的131I治疗总剂量比疗效不满意组更低。 Abstract:Objective To explore the relationship between the disappearance time of thyroglobulin antibody (TgAb) and clinical outcomes in TgAb-positive (≥40 IU/ml) differentiated thyroid cancer (DTC) patients before 131I therapy and analyze the influencing factors. Methods A total of 126 TgAb-positive DTC patients who underwent total thyroidectomy and 131I therapy in the Affiliated Hospital of Qingdao University from January 2014 to January 2019 were retrospectively analyzed. The patients included 15 males and 111 females, aged 11−74(42.1±11.5) years old. The patients were divided into the excellent and non-excellent response group according to the clinical outcomes at the last follow-up. The chi-square, independent-samples t, and Mann-Whitney U tests were used to analyze the age, the gender, the maximum diameter of the primary tumor, whether the tumor was multifocal, whether the tumor is combined with Hashimoto's thyroiditis, the preoperative thyroid peroxidase antibody (TPOAb) level, the TgAb level (preoperative and before the first 131I therapy), the TgAb declined rate at 1/6/12 months after the first 131I therapy, the disappearance time of TgAb, the total 131I dosage, the tumor stage, the lymph node stage, the lymph node metastasis rate, and the recurrence risk stratification before the first 131I therapy. The differences between the two groups were further analyzed by Logistic regression analysis. The receiver operating characteristic (ROC) curve was used to determine the cut-off value for judging clinical outcomes. Results A total of 109 patients formed the excellent response group, and 17 patients formed the non-excellent response group. In the univariate analysis, the TgAb declined rate at 12 months after the first 131I therapy (89.84% (82.81%, 94.70%) vs. 83.01% (74.99%, 91.08%), Z=−2.168, P=0.030), the disappearance time of TgAb ((25.06±17.96) months vs. (45.41±22.11) months, t=−4.206, P<0.001), and the total 131I dosage (3 700(3 700, 3 700) MBq vs. 5 550(3 700, 10 545) MBq, Z=−4.388, P<0.001) showed statistically significant differences. The Logistic regression analysis showed that the disappearance time of TgAb (OR=1.036, P=0.034) and the total 131I dosage (OR=1.033, P=0.001) were the independent risk factors for predicting the clinical outcomes. ROC curve analysis showed that when the cut-off value of the disappearance time of TgAb was 31.5 months (area under the curve=0.766, 95%CI: 0.650−0.881, P<0.001), the sensitivity and specificity of predicting clinical outcomes were the highest, 78.00% and 70.60%, respectively. Conclusions For TgAb-positive DTC patients before 131I therapy, the disappearance time of TgAb and the total 131I dosage were the independent risk factors of the clinical outcomes. The patients were likely to obtain excellent response with the disappearance time of TgAb within 31.5 months after the first 131I therapy, and the total dosage of 131I required by the patients in the excellent response group was much lower than that required by the patients in the non-excellent response group. -
图 1 TgAb转阴时间预测TgAb由阳转阴分化型甲状腺癌患者临床转归的受试者工作特征曲线
Figure 1. Receiver operating characteristic curve of the thyroglobulin antibody disappearance time in prediction of the clinical outcomes in thyroglobulin antibody-positive differentiated thyroid cancer patients
表 1 131I治疗后疗效满意组与疗效不满意组分化型甲状腺癌患者临床及组织病理学资料的比较
Table 1. Comparison of clinical and histopathological data between excellent response group and non-excellent response group in patients with differentiated thyroid cancer after 131I therapy
项目 疗效满意组（n=109） 疗效不满意组（n=17） 检验值 P值 年龄( $\bar x\pm s $ 41.16±10.95 45.18±13.62 t=−1.361 0.176 性别[例（%）] χ2=5.743 0.170 女性 99（90.83） 12（70.59） 男性 10（9.17） 5（29.41） 原发灶最大径
[M（Q1, Q3）, cm]1.20（0.80，1.55） 1.30（0.90，2.25） Z=−1.172 0.241 肿瘤是否多灶[例（%）] χ2=0.262 0.608 是 39（35.78） 5（29.41） 否 70（64.22） 12（70.59） 术前TPOAb水平（ $ \bar x\pm s $ 135.00±185.14 94.84±180.31 t=0.727 0.469 是否合并桥本甲状腺炎[例（%）] χ2=3.580 0.058 是 71（65.14） 7（41.18） 否 38（34.86） 10（58.82） 淋巴结转移率
[M（Q1, Q3）, %]20.00（6.76，40.00） 29.57（14.96，38.61） Z=0.397 0.692 TgAb水平
[M（Q1, Q3）, IU/ml]术前 376.55（236.60，602.70） 363.00（263.70，585.65） Z=−0.226 0.821 131I治疗前 294.30（161.65，395.95） 207.50（134.35，389.05） Z=−0.921 0.357 131I治疗后TgAb水平的下降率
[M（Q1, Q3）, %]1个月 32.02（3.39，46.09） 29.18（0.68，42.01） Z=−0.518 0.605 6个月 84.29（75.39，90.56） 74.33（63.73，89.57） Z=−1.678 0.093 12个月 89.84（82.81，94.70） 83.01（74.99，91.08） Z=−2.168 0.030 TgAb转阴时间（ $ \bar x\pm s $ 25.06±17.96 45.41±22.11 t=−4.206 <0.001 131I治疗总剂量[M（Q1, Q3）, MBq] 3 700（3 700，3 700） 5 550（3 700，10 545） Z=−4.388 <0.001 肿瘤分期[例（%）] χ2=6.506 0.164 T1 57（52.29） 10（58.82） T2 4（3.67） 2（11.76） T3 35（32.11） 2（11.76） T4 12（11.01） 2（11.76） Tx 1（0.92） 1（5.90） 淋巴结分期[例（%）] χ2=5.017 0.081 N0 21（19.27） 2（11.76） N1a 36（33.23） 2（11.76） N1b 52（47.71） 13（76.48） 首次131I治疗前复发危险分层[例（%）] χ2=0.523 0.470 中危 67（61.47） 12（70.59） 高危 42（38.53） 5（29.41） 注：TPOAb为甲状腺过氧化物酶抗体；TgAb为甲状腺球蛋白抗体 
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