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多发癌的发生率较低，有文献报道其多发生于胃肠道，并以病理结果报道为主，影像学结果报道较少，因为常规CT、MRI常常检查单个部位，大范围检查者较少，无论是CT还是MRI对空腔脏器的检查都存在一定的劣势。随着18F-FDG PET/CT的应用，一些多源或多发癌不断被发现，但都散见于个案报道。本研究对经病理证实的32例多发癌的情况报道如下。
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回顾性分析2008年1月至2012年6月在第四军医大学西京医院核医学科PET/CT中心检查怀疑肿瘤的患者5822例，行18F-FDG PET/CT全身检查并经病理证实为多发癌的患者32例，其中，男性22例、女性10例，年龄31~85岁，平均年龄（64.9±12.5）岁。
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所有患者检查前均签署知情同意书。患者禁食6 h以上，控制血糖＜7.0 mmol/L，注射5.55 MBq/kg 18F-FDG，休息1 h后采用西门子公司Biograph 40型PET/CT仪进行显像。CT参数为：电压120 kV，有效毫安秒130 mAs，层厚5.0 mm，螺距0.8；采用PET进行三维采集，2 min/床，共5~7个床位，采用有序子集最大期望值法重建，迭代次数4，子集数8，矩阵168×168，放大倍数1.0，半高宽5.0。
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由两名核医学科主治医师勾画肿瘤ROI，分别测量肿瘤平均标准化摄取值（mean standardized uptake value，SUVmean），并计算其平均值。
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32例多发癌患者中，双源癌30例、三源癌2例，共发现原发肿瘤病灶66个（表 1）。30例双源癌包括肺癌合并食管癌3例（图 1），肺癌合并甲状腺癌3例，肺癌合并直肠癌2例，肺癌合并前列腺癌2例，乳腺癌合并胃癌2例，食管癌合并结肠癌、肺癌合并胃癌、结肠癌合并直肠癌、肺癌合并乳腺癌、肺癌合并喉癌、肺癌合并非霍奇金淋巴瘤、胃癌合并肝癌、肺癌合并膀胱癌、肺癌合并乙状结肠癌、胃癌合并结肠癌、直肠癌合并前列腺癌各1例，双源肺癌2例，双源食管癌2例，双源乳腺癌2例，双源结肠癌1例。2例三源癌包括右肺癌合并乙状结肠癌和前列腺癌1例（图 2），左、右乳腺双源癌合并胃癌1例。66个原发肿瘤病灶中，肺癌21个，食管癌9个，结肠癌7个，胃癌6个，直肠癌5个，乳腺癌6个，前列腺癌4个，甲状腺癌3个，肝癌2个，喉癌1个，非霍奇金淋巴瘤1个，膀胱癌1个。其中，消化系统肿瘤数多达29个，呼吸系统为21个。多发癌以消化系统肿瘤和肺癌为最多且常有合并，消化系统肿瘤和肺癌还常合并甲状腺癌、前列腺癌及乳腺癌。
编号 性别 年龄 原发癌1的SUVmean 原发癌2的SUVmean 原发癌3的SUVmean 病理类型 1 男 39 5.1 8.4 - 食管癌+肺癌 2 女 79 7.0 6.5 - 食管癌+结肠癌 3 男 71 3.4 4.8 - 双发结肠癌 4 男 69 7.9 6.0 - 食管癌+肺癌 5 男 65 2.2 6.5 - 胃癌+肺癌 6 女 62 3.2 3.6 - 双发食管癌 7 女 67 8.0 5.2 - 食管癌+胃癌 8 女 39 4.8 6.4 - 甲状腺癌+肺癌 9 男 69 12.2 3.3 - 肺癌+食管癌 10 男 65 11.2 20.2 - 结肠癌+直肠癌 11 男 71 7.6 6.6 - 直肠癌+肝癌 12 女 70 9.1 2.8 - 乳腺癌+胃癌 13 女 85 7.2 6.5 - 肺癌+乳腺癌 14 男 70 10.4 5.2 - 双发肺癌 15 女 31 1.7 0.7 6.1 胃癌+双乳腺癌 16 男 82 1.8 3.3 - 前列腺癌+肺癌 17 男 72 9.1 8.1 - 双发肺癌 18 男 64 7.9 5.0 - 肺癌+喉癌 19 女 47 7.7 2.0 - 肺癌+甲状腺癌 20 男 63 13.6 8.6 - 肺癌+直肠癌 21 男 56 10.1 8.3 - 肺癌+甲状腺癌 22 男 69 10.7 3.3 - 肺癌+前列腺癌 23 男 74 4.2 6.0 3.1 肺癌+结肠癌+前列腺癌 24 女 53 1.4 1.8 - 双发乳腺癌 25 女 59 9.6 1.6 - 肺癌+非霍奇金淋巴瘤 26 男 57 5.1 9.0 - 胃癌+肝癌 27 男 66 15.6 6.9 - 直肠癌+肺癌 28 男 71 12.5 8.5 - 双发食管癌 29 男 64 5.9 12.1 - 肺癌+膀胱癌 30 男 83 5.8 7.3 - 乙状结肠癌+肺癌 31 男 62 7.6 7.6 - 胃癌+结肠癌 32 男 83 4.1 5.9 - 前列腺癌+直肠癌 注：表中，SUVmean为平均标准化摄取值；“-”表示无此项数据。 表 1 32例多发癌患者的SUVmean和病理结果
图 1 患者男性，39岁，最后诊断为肺腺癌合并食管鳞癌。图中，1a：PET最大密度投影图，显示肺癌、食管癌、肝-胃间隙淋巴结转移灶及肝脏转移灶；1b~1e：PET、CT和PET/CT融合图像，1b中箭头所指为肺癌病灶，1c中箭头所指为食管癌病灶，1d中箭头所指为肝-胃间隙淋巴结转移灶，CT相应部位未见明显异常改变，1e中箭头所指为肝脏转移灶，CT相应部位未见明显异常改变；1f：肺癌病理图（苏木精-伊红染色，×100）；1g：食管癌病理图（苏木精-伊红染色，×100）。
图 2 患者男性，74岁，最后诊断为肺鳞癌合并结肠腺癌、前列腺癌。图中，2a：PET最大密度投影图，显示肺癌、结肠癌、前列腺癌和纵隔淋巴结转移灶；2b~2d：PET、CT和PET/CT融合图像，2b中箭头所指为肺癌病灶，2c中箭头所指为结肠癌病灶，2d中箭头所指为前列腺癌，CT相应部位未见明显异常改变；2e：肺癌病理图（苏木精-伊红染色，×200）；2f：结肠癌病理图（苏木精-伊红染色，×100）；2g：前列腺癌病理图（苏木精-伊红染色，×200）。
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本研究中32例多发癌的66个原发灶SUVmean的平均值为6.68±3.61，以SUVmean≥2.5且CT上有形态学改变者作为PET/CT判断恶性肿瘤的标准，PET/CT诊断真阳性为58个，假阴性为8个，PET/CT诊断多发癌的灵敏度为87.9%（58/66），准确率为87.9%（58/66）。PET/CT假阴性主要为小乳腺癌、甲状腺癌、早期胃癌和微小的非霍奇金淋巴瘤。
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国外文献报道的多发癌的发生率差异较大，为0.7%~11.7%[1]，国内报道的发生率较低，仅为0.09%[2]。本研究结果显示多发癌的发生率为0.55%（32/5822），这可能与PET/CT的应用增多有关，因为PET/CT全身扫描一次可以发现多个病灶，较传统影像学检查方法有较大优势，并且其可以指导活检的部位，提高病理检查的阳性率。另外，PET/CT中心的设立提高了肿瘤人群的密度，可能产生比自然人群更高的肿瘤发生率。国内PET/CT的应用普及率远远低于国外，这可能是造成国内多发癌发生率远远低于国外的原因之一；另外，国外人口的平均寿命长于国内，可能更容易引起多种肿瘤。
本研究结果显示多发癌发生最多的是消化系统（29个），其次是呼吸系统（21个）。Sun等[3]研究了15例上消化道多发肿瘤的患者，其中，食管癌合并胃癌患者8例，下咽癌合并食道癌患者4例；该研究还发现13例（86.7%）患者有重度吸烟和过度饮酒的历史。多发癌容易发生在消化系统和呼吸系统可能与过度吸烟和饮酒有关。另外，该研究还发现，18F-FDG PET/CT发现上消化道多发癌的灵敏度、特异度、准确率、阳性预测值和阴性预测值分别为90.9%、85.7%、89.4%、80%和93.7%。本研究PET/CT诊断多发癌的灵敏度为87.9%，准确率为87.9%，与上述结论近似。
PET/CT假阴性主要为小乳腺癌、甲状腺癌、早期胃癌和微小的非霍奇金淋巴瘤。Ha等[4]研究发现，18F-FDG PET/CT发现胃癌的灵敏度为65.4%，而多层螺旋CT为60.3%，发现率均不高，这可能与胃肠蠕动、系统分辨率、肿瘤的类型和生长方式有关。而小乳腺癌、甲状腺癌出现PET/CT假阴性可能与其葡萄糖的摄取能力较低有关。
采用PET/CT诊断多发癌需谨慎，并且需要与转移瘤进行鉴别。原发灶和转移灶在PET图像上一般均表现为高代谢，在CT图像上也常难以鉴别。鉴别原发灶和转移灶首先应观察病灶在PET图像上的代谢表现以及在CT图像上的形态学特征。原发灶的代谢常较高且形态常不规则，对邻近组织具有侵袭性。而转移灶的代谢较低且形态较规则，对周围组织可有压迫但分界较清楚。其次，尽量用一元论解释多个肿瘤病灶。如PET图像上发现了肺内一个高代谢病灶且同机CT表现出恶性形态学特征，同时发现了肾上腺高代谢病灶，首先要考虑肺癌伴肾上腺转移。当用一元论解释多个肿瘤病灶遇到困难时，要考虑是否出现了两种、甚至几种原发肿瘤的可能性。如PET图像上胃壁局部代谢较高且同机CT显示胃壁局限性增厚，同时又发现甲状腺内结节状高代谢灶，此时，难以用原发灶和转移灶相互解释，则诊断胃癌合并甲状腺癌的可能性就会增大。再次，结合既往的影像学资料，动态观察肿瘤病灶的生长速度。一般来说，原发灶的倍增时间较长，而转移灶的倍增时间较短且短期内可以出现多个新发病灶。还有，结合肿瘤标志物协助判断原发灶。例如前列腺抗原和糖链抗原199均较高时，PET/CT同时发现了前列腺和胃壁的代谢较高病灶，则诊断前列腺癌合并胃癌的可能性就会增大。当然，即使结合了各种手段，还有可能出现鉴别困难的情况，这时可以在PET/CT指导下进行穿刺活检，最终确立诊断。
18F-FDG PET/CT诊断多发癌的价值
Value of 18F-FDG PET/CT in the diagnosis of multiple primary malignant neoplasms
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摘要:
目的 探讨18F-FDG PET/CT在多发癌诊断中的价值。 方法 回顾性分析5822例疑似肿瘤患者，均行18F-FDG PET/CT全身检查，经过活检或手术证实为多发癌患者32例。以病理结果作为金标准，以PET平均标准化摄取值（SUVmean）≥2.5且CT上有形态学改变者作为PET/CT判断恶性肿瘤的标准，计算PET/CT诊断多发癌的灵敏度和准确率。 结果 本组患者中多发癌的发生率为0.55%，其中，双发癌30例、三发癌2例，共66个原发灶。32例多发癌的66个原发灶的SUVmean的平均值为6.68±3.61。PET/CT诊断多发癌原发灶真阳性为58个，假阴性为8个。PET/CT诊断多发癌的灵敏度为87.9%，准确率为87.9%。 结论 18F-FDG PET/CT全身检查诊断多发癌具有较大价值。 -
关键词:
- 肿瘤 /
- 正电子发射断层显像术 /
- 体层摄影术，X线计算机 /
- 氟脱氧葡萄糖F18
Abstract:Objective To explore the value of 18F-FDG PET/CT in diagnosis of multiple primary malignant neoplasms. Methods Five thousand eight hundred and twenty-two patients with suspected tumors were retrospectively reviewed. All cases underwent 18F-FDG PET/CT and 32 patients were confirmed with multiple primary malignancies by biopsy or resection. Mean standardized uptake value(SUVmean) was calculated and SUVmean≥2.5 and abnormal morphological changes on CT were used as a standard to diagnose a malignant tumor. The sensitivity and accuracy of PET/CT in diagnosis of multiple primary maligant neoplasms were calculated. Results The incidence rate of multiple primary malignant neoplasms was 0.55%. Double primary malignant neoplasms were in 30 cases and triplicate primary malignant tumors were in 2 cases. There were 66 malignant tumor lesions. The average of SUVmean in 66 malignant tumor lesions was 6.68±3.61. The results of PET/CT were 58 true positive lesions and 8 false negative lesions. The sensitivity and accuracy of 18F-FDG PET/CT in diagnosis of multiple primary malignant neoplasms were 87.9% and 87.9% respectively. Conclusion 18F-FDG PET/CT whole body scan has an important value in the diagnosis of multiple primary malignant neoplasms. -
图 1 患者男性，39岁，最后诊断为肺腺癌合并食管鳞癌。图中，1a：PET最大密度投影图，显示肺癌、食管癌、肝-胃间隙淋巴结转移灶及肝脏转移灶；1b~1e：PET、CT和PET/CT融合图像，1b中箭头所指为肺癌病灶，1c中箭头所指为食管癌病灶，1d中箭头所指为肝-胃间隙淋巴结转移灶，CT相应部位未见明显异常改变，1e中箭头所指为肝脏转移灶，CT相应部位未见明显异常改变；1f：肺癌病理图（苏木精-伊红染色，×100）；1g：食管癌病理图（苏木精-伊红染色，×100）。
图 2 患者男性，74岁，最后诊断为肺鳞癌合并结肠腺癌、前列腺癌。图中，2a：PET最大密度投影图，显示肺癌、结肠癌、前列腺癌和纵隔淋巴结转移灶；2b~2d：PET、CT和PET/CT融合图像，2b中箭头所指为肺癌病灶，2c中箭头所指为结肠癌病灶，2d中箭头所指为前列腺癌，CT相应部位未见明显异常改变；2e：肺癌病理图（苏木精-伊红染色，×200）；2f：结肠癌病理图（苏木精-伊红染色，×100）；2g：前列腺癌病理图（苏木精-伊红染色，×200）。
表 1 32例多发癌患者的SUVmean和病理结果
编号 性别 年龄 原发癌1的SUVmean 原发癌2的SUVmean 原发癌3的SUVmean 病理类型 1 男 39 5.1 8.4 - 食管癌+肺癌 2 女 79 7.0 6.5 - 食管癌+结肠癌 3 男 71 3.4 4.8 - 双发结肠癌 4 男 69 7.9 6.0 - 食管癌+肺癌 5 男 65 2.2 6.5 - 胃癌+肺癌 6 女 62 3.2 3.6 - 双发食管癌 7 女 67 8.0 5.2 - 食管癌+胃癌 8 女 39 4.8 6.4 - 甲状腺癌+肺癌 9 男 69 12.2 3.3 - 肺癌+食管癌 10 男 65 11.2 20.2 - 结肠癌+直肠癌 11 男 71 7.6 6.6 - 直肠癌+肝癌 12 女 70 9.1 2.8 - 乳腺癌+胃癌 13 女 85 7.2 6.5 - 肺癌+乳腺癌 14 男 70 10.4 5.2 - 双发肺癌 15 女 31 1.7 0.7 6.1 胃癌+双乳腺癌 16 男 82 1.8 3.3 - 前列腺癌+肺癌 17 男 72 9.1 8.1 - 双发肺癌 18 男 64 7.9 5.0 - 肺癌+喉癌 19 女 47 7.7 2.0 - 肺癌+甲状腺癌 20 男 63 13.6 8.6 - 肺癌+直肠癌 21 男 56 10.1 8.3 - 肺癌+甲状腺癌 22 男 69 10.7 3.3 - 肺癌+前列腺癌 23 男 74 4.2 6.0 3.1 肺癌+结肠癌+前列腺癌 24 女 53 1.4 1.8 - 双发乳腺癌 25 女 59 9.6 1.6 - 肺癌+非霍奇金淋巴瘤 26 男 57 5.1 9.0 - 胃癌+肝癌 27 男 66 15.6 6.9 - 直肠癌+肺癌 28 男 71 12.5 8.5 - 双发食管癌 29 男 64 5.9 12.1 - 肺癌+膀胱癌 30 男 83 5.8 7.3 - 乙状结肠癌+肺癌 31 男 62 7.6 7.6 - 胃癌+结肠癌 32 男 83 4.1 5.9 - 前列腺癌+直肠癌 注：表中，SUVmean为平均标准化摄取值；“-”表示无此项数据。 
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[1] Demandante CG, Troyer DA, Miles TP. Multiple primary malignant neoplasms: case report and a comprehensive review of the literature. Am J Clin Oncol, 2003, 26(1): 79-83. [2] 王成峰, 赵平, 王靖, 等.三个癌瘤以上的多原发恶性肿瘤.中华外科杂志, 2002, 40(12): 902-904. doi: 10.3760/j:issn:0529-5815.2002.12.008
[3] Sun L, Wan Y, Lin Q, et al. Multiple primary malignant tumors of upper gastrointestinal tract: a novel role of 18F-FDG PET/CT. World J Gastroenterol, 2010, 16(31): 3964-3969. doi: 10.3748/wjg.v16.i31.3964 [4] Ha TK, Choi YY, Song SY, et al. F18-fluorodeoxyglucose-positron emission tomography and computed tomography is not accurate in preoperative staging of gastric cancer. J Korean Surg Soc, 2011, 81(2): 104-110. doi: 10.4174/jkss.2011.81.2.104 [5] Kim SY, Roh JL, Yeo NK, et al. Combined 18F-fluorodeoxyglucose-positron emission tomography and computed tomography as a primary screening method for detecting second primary cancers and distant metastases in patients with head and neck cancer. Ann Oncol, 2007, 18(10): 1698-1703. doi: 10.1093/annonc/mdm270 -
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