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霍奇金淋巴瘤(Hodgkin lymphoma, HL)是淋巴瘤中的一大类别, 常发生于一组淋巴结, 再扩散到其他淋巴结或结外器官和组织。HL的组织病理学特征为恶性Reed-Sternberg细胞的出现。近年来, 随着治疗手段的多样化, 手术、放化疗及生物治疗等方法的单纯或联合应用, 使HL的临床治愈率已达80%以上。尽管如此, 仍有部分患者因治疗后病灶残留或复发而致病情恶化。因此, 治疗后及时、灵敏地检测有无肿瘤残余灶及其他受侵组织, 准确评价治疗效果并制定下一步治疗方案, 对提高患者生存期至关重要。目前, 临床常用X射线、B超、CT等基于病灶大小、密度等形态学改变进行诊断的常规影像学方法来评价疗效, 但均存在一定的局限性[1]。18F-FDG PET-CT能从分子水平上反映肿瘤组织的生化变化和代谢状态, 并与精细解剖结构信息融合, 对HL的诊断、疗效监测和预后判断具有重要作用[2]。本研究通过总结分析31例HL患者治疗后的18F-FDG PET-CT结果, 并与单纯CT及同期血清乳酸脱氢酶(lactate dehydrogenase, LDH)、β2-微球蛋白(β2-microglobulin, β2-MG)检测结果进行统计分析, 探讨18F-FDG PET-CT对HL疗效评价的临床意义。
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回顾性分析2011年7月至2012年6月在我院治疗的31例HL患者, 其中, 男性20例、女性11例, 年龄13~86岁, 中位年龄34岁, 所有患者均经手术或病理活检确诊, 根据Ann Arbor分期[3]划分:Ⅰ期6例、Ⅱ期10例、Ⅲ期10例、Ⅳ期5例; 根据2001年世界卫生组织关于淋巴造血系统肿瘤病理分型[3]划分:结节性淋巴细胞为主型4例、经典型27例(包括混合细胞型8例、富含淋巴细胞型1例、结节硬化型11例、淋巴细胞消减型1例、由于细胞量少不能再分型者6例)。
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对Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ期患者采用“多柔比星+博来霉素+长春花碱+达卡巴嗪(adriamycin-bleomycin-vinblastine-dacarbazine, ABVD)”方案化疗; 对IV期患者采用“博来霉素+足叶乙苷+多柔比星+环磷酰胺+长春新碱+丙卡巴肼+泼尼松(bleomycin-etoposide-adriamycin-cyclophosphamide-oncovin-procarbazine-prednisone, BEACOPP)”组成的强化方案化疗, 所有患者治疗后1~2个月行18F-FDG PET-CT进行疗效评价。
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采用荷兰Philips公司生产的Gemini TF 64 PET-CT仪, 18F-FDG由日本住友公司HM-10回旋加速器生产, 放化纯度>95%。患者检查前禁食6 h以上, 控制血糖范围在3.9~7.5 mmol/L。经静脉注射185~370 MBq(5~10 mCi)18F-FDG后, 患者安静休息约60 min, 排尿后仰卧位上机扫描。先行CT扫描, 采集条件为:120 kV, 200 mA, 矩阵512×512, 层厚5 mm。然后以1.0 min/床位的速度采集从颅底至股骨上段的PET图像。采用三维模式采集, 应用CT数据进行衰减校正, 在EBW 2.0后处理工作站上将PET图像和CT图像进行融合, 分别得到横断面、矢状面及冠状面的PET、CT及PET-CT融合图像。
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定性诊断:以病理或临床随访结果作为最终诊断结果, 统计病灶总数及病灶的良恶性。临床随访内容包括:症状观察、体格检查、CT、MRI、B超、血生化检查、99Tcm-MDP SPECT及临床治疗措施等, 随访时间为3~9个月。①临床随访判断良恶性标准:随时间延长, 若原发部位病灶或淋巴结较治疗前增大、增多, 或复查PET-CT发现病灶部位出现异常高代谢, 可考虑为恶性, 即治疗后病灶内仍有肿瘤细胞存活; 若原发部位病灶或淋巴结较治疗前大小无明显变化, 或体积减小, 可考虑为良性, 即治疗后病灶内纤维化、瘢痕组织形成。②治疗后PET-CT判断良恶性标准:若治疗后病灶内仍见异常高代谢, 或原发部位病灶、淋巴结较治疗前增大, 可考虑为恶性; 若原发部位病灶、增大淋巴结消失, 或CT图像上示局部仍有病灶残留但PET相应部位无异常高代谢, 可考虑为良性(肿瘤活性受抑制)。③单纯CT判断良恶性标准:若原发部位病灶、淋巴结较治疗前增大, 或治疗后局部仍有病灶残留, 可考虑为恶性; 若治疗后病灶或增大淋巴结消失, 或淋巴结缩小至正常大小, 可考虑为良性。④淋巴结增大判断标准[4]:纵隔内下气管旁组(4R区)及隆突下(7区)淋巴结直径＞1.5 cm、全身其他部位淋巴结直径＞1 cm。病灶代谢由肉眼对病灶与邻近组织对比并结合最大标准化摄取值(maximum standardized uptake value, SUVmax)进行判断。PET采用感兴趣区技术, 由计算机计算出SUVmax, 以SUVmax>2.5考虑为病灶具高活性, SUVmax为2.0~2.5考虑为仍有活性, SUVmax为1.5~2.0考虑为较低活性, 同时结合病变部位及形态加以判断。
定位诊断:按德国HL研究组推荐, 全身31个解剖部位可分为22个淋巴结区[左上颈(包括左颌下)、右上颈(包括右颌下)、左侧Waldeyer环、右侧Waldeyer环、左侧颈部、右侧颈部、左侧锁骨上下区、右侧锁骨上下区、左侧腋下、右侧腋下、纵隔、左侧肺门、右侧肺门、肠系膜、肝门、脾门、主动脉双侧、左侧髂部、右侧髂部、左侧腹股沟区、右侧腹股沟区、四肢淋巴结等]、8个结外区域[左侧肺部(包括胸膜)、右侧肺部(包括胸膜)、肝脏、脾脏、胰腺、胃、小肠及其他]、1个骨或骨髓浸润[5]。
本组图像分析均由两位以上有经验的核医学医师单独对PET图像、CT图像及PET-CT融合图像分别判读, 并与最终诊断结果进行比较。统计PET-CT及单纯CT诊断的假阴性及假阳性, 计算二者评价HL治疗效果的灵敏度、特异度、准确率、阳性预测值及阴性预测值。
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全部患者均于PET-CT检查3 d内, 于清晨空腹经静脉采血, 立即分离血清检测LDH及β2-MG水平。检测时采用日本Roche公司Modular E170电化学发光免疫分析仪及其配套的试剂, LDH的正常参考值为90~180 U/L; β2-MG的正常参考值为1.0~3.0 mg/L。
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采用SPSS 13.0软件进行统计学分析, 计数资料以率(%)表示, 采用χ2检验及确切概率法进行统计学分析, P＜0.05表示差异有统计学意义。SUVmax和LDH、β2-MG的相关性分析采用多元线性回归分析。
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31例HL患者中共发现病灶145处, 其中, 13处经再次活检或手术证实, 其余为随访确诊。所有病灶中, 恶性病灶94处, 包括16处结外区域或骨受累, 分别为:胸腺1处、心包2处、左肾上腺1处、脾3处、肝1处、肺5处以及骨3处, 另78处病灶分别为:左上颈4处、右上颈6处、左颈6处、右颈10处、左锁骨区7处、右锁骨区6处、左腋下2处、右腋下3处、纵隔13处、左肺门4处、右肺门3处、腹腔3处、腹膜后6处、左髂部1处、右髂部1处、左腹股沟1处和右腹股沟2处, 最小病灶为颈部淋巴结, 直径为0.6 cm, SUVmax为3.2;良性病灶51处, 分别为:肺3处、脾5处(均为脾肿大)、肝1处、骨1处、鼻咽部2处(均为炎症)、左上颈2处、右上颈3处、左颈5处、右颈4处、右锁骨区2处、左锁骨区1处、左腋下2处、右腋下7处、纵隔5处、腹膜后2处、左髂部1处、左腹股沟区3处、右腹股沟区2处。
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145处病灶中, 18F-FDG PET-CT诊断真阳性92处、真阴性48处、假阳性3处(1处鼻咽病灶, 经随访证实为炎症; 右下颈及右甲状腺高代谢病灶, 经随访证实为甲状腺癌伴右颈淋巴结转移)、假阴性2处(1处为肺内直径约0.5 cm的低代谢小病灶, 半年后经CT复查, 结节增大, 证实为浸润病灶; 1处为肝内等密度结节, 低代谢, 半年后增强CT示肝浸润)。18F-FDG PET-CT对HL化疗后病灶的诊断效能为:灵敏度97.87%(92/94)、特异度94.12%(48/51)、阳性预测值96.84%(92/95)、阴性预测值96.00%(48/50)、准确率96.55%(140/145)。
145处病灶中, 单纯CT诊断真阳性80处、真阴性33处、假阴性14处、假阳性18处(图 1)。单纯CT对HL化疗后病灶的诊断效能为:灵敏度85.10%(80/94)、特异度64.70%(33/51)、阳性预测值81.63%(80/98)、阴性预测值70.21%(33/47)、准确率77.93%(113/145)。
图 1 患者女性，26岁，霍奇金淋巴瘤（结节硬化型）Ⅳ期，采用“博来霉素+足叶乙苷+多柔比星+环磷酰胺+长春新碱+丙卡巴肼+泼尼松”化疗后，左下颈部淋巴结大小约2.2 cm伊1.5 cm，最大标准化摄取值为1.7，病理示左下颈淋巴结大部分纤维化伴胶原变性，其中仅见少量淋巴组织，未见明显肿瘤残留，符合化疗后改变。图中，1a为CT示左下颈淋巴结肿大；1b为PET示局部代谢与软组织本底同；1c为PET-CT融合图像；1d为左下颈淋巴结切除活检病理（苏木精-伊红染色，伊100），图中箭头所示为左下颈淋巴结。
18F-FDG PET-CT评价HL治疗效果的灵敏度、特异度、阳性预测值、阴性预测值及准确率均明显优于单纯CT检查(表 1)。
灵敏度 特异度 阳性预测值 阴性预测值 准确率 PET-CT 97.87
(92/94)94.12
(48/51)96.84
(92/95)96.00
(48/50)96.55
(140/145)单纯CT 85.10
(80/94)64.70
(33/51)81.63
(80/98)70.21
(33/47)77.93
(113/145)χ2值 9.83 13.49 11.50 11.69 22.58 P值 ＜0.01 ＜0.01 ＜0.01 ＜0.01 ＜0.01 表 1 18F-FDG PET-CT与单纯CT在霍奇金淋巴瘤化疗后疗效评价中诊断效能的比较（%）
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31例HL患者中, 共有16例(51.61%)因18F-FDG PET-CT检查而更改治疗方案, 其中1例修正诊断后转科治疗, 其余15例的详细情况如下:
因显像后局部肿瘤仍残留活性, 8例追加局部放疗、2例追加鞘内化疗、1例追加细胞因子诱导的杀伤细胞过继免疫治疗。1例细胞消减型ⅡA期患者, 18F-FDG PET-CT示纵隔病灶大小为2.0 cm×1.1 cm, 仍有少许代谢, 立即追加化疗2周期(常规应3个月后视情况而定是否予以再次化疗)。1例ⅢA期患者修正诊断, PET-CT检查前诊断为混合细胞型ⅣAE期HL患者, 累及右侧甲状腺, 化疗后行PET-CT, PET-CT图像示甲状腺右叶上极见一低密度结节, 大小约1.9 cm×1.0 cm, SUVmax为6.0, 局部见数个点状、片状钙化灶; 右侧锁骨区见肿大淋巴结, 大小约1.5 cm×1.2 cm, SUVmax为12;右肺中叶见一斑片状磨玻璃样密度影, 范围约2.8 cm×1.7 cm, SUVmax为1.3, 提示肺部存在慢性炎性改变, 而ABVD方案中的博来霉素易导致肺部间质性改变, 为预防治疗后并发严重的肺部病变, 暂停博来霉素化疗, 更改为“多柔比星+长春花碱+达卡巴嗪”方案化疗, 并请外科治疗(图 2)。此外还有1例因PET-CT检查发现肺炎而更改治疗方案。1例ⅢAS期患者因治疗不理想, 改ABVD方案为“长春瑞滨+泽菲+奥沙利铂+地塞米松”并配合600 mg美罗华治疗。
图 2 患者男性，59岁，霍奇金淋巴瘤（混合细胞型）ⅢA期，治疗前诊断为霍奇金淋巴瘤ⅣAE期累及右侧甲状腺，治疗后PET-CT示甲状腺右叶上极见一低密度结节，大小约1.9 cm伊1.0 cm，SUVmax为6.0，局部见数个点状、片状钙化灶；右侧锁骨区见肿大淋巴结，大小约1.5 cm伊1.2 cm，SUVmax为12，修正诊断为：淤霍奇金淋巴瘤（混合细胞型）ⅢA期化疗后；于甲状腺癌伴锁骨区淋巴结肿大。图中，2a为化疗后首次PET- CT融合图像，示右颈淋巴结高代谢，右甲状腺上极高代谢；2b为再次化疗后PET-CT融合图像，仍示右颈淋巴结及右甲状腺高代谢灶；2c为首次化疗后PET- CT最大密度投影图像；2d为再次化疗后PET-CT最大密度投影图像。
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31例患者中, 病灶SUVmax最低为0.5, 最高为19.7, 平均5.4±4.79;血清LDH水平最低为107.0 U/L, 最高为484.0 U/L, 平均(215.13±100.83) U/L; 血清β2-MG水平最低为0.6 mg/L, 最高为3.8 mg/L, 平均(1.82±1.33) mg/L。
简单相关分析显示, LDH水平与SUVmax间存在一定的相关性(r=0.411, P＜0.05), β2-MG水平与SUVmax间也存在一定的相关性(r=0.481, P＜0.01), 但相关性均较弱。
以SUVmax为因变量, β2-MG、LDH为自变量, 采用多元线性逐步回归分析, 最终结果如下:逐步回归最终将β2-MG纳入方程(t=2.956, P＜0.01), 而未将LDH纳入方程, 回归方程为:Y=-0.636+3.116X(式中Y为SUVmax, X为β2-MG)。多元线性回归方程的方差分析结果:F=8.735, P＜0.05, 说明逐步拟合的回归方程有统计学意义。决定系数R2=0.231, 说明逐步拟合的回归方程中的因变量(SUVmax)的变化能被自变量(β2-MG)解释的占23.1%, 但不是很理想。
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在欧美国家, 恶性淋巴瘤的发病率高达(11~18)/10万人, HL的发病率高达25%甚至45%, 且发病年龄呈双峰性(15~34岁、50岁以后)。而在我国, 恶性淋巴瘤患者数相对较少, 年发病率约为(2.60~2.83)/10万人, 但近年来新发病例数逐年上升, 每年至少超过25 000例, 我国HL患者数仅占恶性淋巴瘤患者总数的8%~11%, 且峰性不明显。HL源于淋巴造血组织, 是治疗效果较好、治愈率较高的恶性肿瘤之一。在新近的世界卫生组织分类中, 根据形态学、免疫学表型、遗传特性、临床特征将HL分为结节性淋巴细胞为主型淋巴瘤和经典型HL两大类型, 其中, 前者占HL总数的4%~5%, 后者约占95%, 后者又包括淋巴细胞为主型、结节硬化型、混合细胞型和淋巴细胞消减型4种亚型[6]。
传统显像技术如CT、MRI、超声等利用病变大小、形态及密度等的改变对HL做出疗效评价, 18F-FDG PET-CT是一种功能性显像技术, 能正确判断CT可疑或正常的淋巴结是否为活性肿瘤组织, 且PET-CT进行全身扫描, 能发现远处转移病灶, 有助于肿瘤的临床分期、疗效判定及治疗计划的制定, 从而提高患者的生存期和生存质量。现今PET-CT已广泛应用于淋巴瘤疗效的评价, 有文献报道18F-FDG PET-CT对恶性淋巴瘤诊断的灵敏度为71%~100%、特异度为69%~100%[7-11]。国内文献更多集中于非HL的研究, 对HL的研究相对较少。Stumpe等[12]对50例淋巴瘤患者PET与全身相关部位CT结果进行对比研究发现, PET对HL诊断的灵敏度、特异度、准确率分别为86%、96%、91%, CT的对应值为81%、40%、60%。本研究显示18F-FDG PET-CT诊断HL化疗后病灶的灵敏度、特异度、阳性预测值、阴性预测值及准确率分别为97.87%、94.12%、96.84%、96.00%、96.55%, 与文献报道相近。有研究还认为18F-FDG PET-CT结果可作为淋巴瘤结束治疗的影像学评估标准[13]。
影响HL预后的因素较多, 德国HL研究组的研究认为, 大纵隔肿块、结外受侵、B症状、红细胞沉降率、侵及淋巴结区域数目都是预后不良的因素[14]。国外文献报道18F-FDG PET可用于HL的预后评估:Hutchings等[15]对88例HL患者进行回顾性分析发现, 经2~3周期ABVD化疗后, PET阳性患者的5年生存率达39%;PET阴性患者5年生存率达92%。这些结果后来也被一些前瞻性研究所证实[16-18]。Gallamini等[19]的研究重点在于进展期HL, 这些患者经过2个周期ABVD化疗后进行18F-FDG PET-CT检查, 结果:PET阳性患者的2年生存率为0~26%;而PET阴性患者则达94%, 该研究例数不断累积, 达260例, 研究结果表明早期18F-FDG PET对HL的预后价值超过了国际预后指数。
综上所述, 18F-FDG PET-CT对化疗后的HL是一种灵敏的疗效监测手段, 有助于临床进行再分期, 适时发现并存的其他病变, 以便采用更有效的治疗手段, 值得临床推广应用。需要注意的是, 炎性组织或者其他肿瘤因糖代谢增强也可导致18F-FDG高摄取而出现假阳性, 因此, 详细的病史和体检仍很重要。对考虑可能为假阳性的患者应尽可能做病理活检加以证实。
本研究中初步尝试将SUVmax与LDH及β2-MG水平进行相关性分析。LDH是一种糖酵解酶, 在机体内催化丙酮酸和乳酸之间的氧化还原反应, 是糖的无氧酵解及糖异生的重要酶系之一。肿瘤细胞内LDH的合成及释放增多, 活性相应增高, 在国际非霍奇金淋巴瘤预后指数中, LDH水平是最独立的重要预后因素之一[20]。β2-MG是一种相对分子质量较小的蛋白质, 是细胞膜上完整组织相容性抗原的一部分。人体血内β2-MG水平相当恒定, β2-MG与肿瘤负荷相关, 广泛病变者β2-MG水平高于局限性病变者[21]。在排除肝脏、肾脏疾病和自身免疫性疾病后, β2-MG水平明显增高提示骨髓可能发生浸润。多数学者认为β2-MG水平持续升高, 提示病情恶化, 肿瘤患者治疗后β2-MG水平明显下降者病情多稳定[22-24]。本研究中, SUVmax与β2-MG水平呈弱相关, 而与LDH水平无明显相关, 这可能遗漏掉存在线性关系的其他自变量, 需再寻找出可能与SUVmax相关的其他变量纳入一起分析。
18F-FDG PET-CT在霍奇金淋巴瘤疗效评价中的临床价值
A preliminary study on clinical value of 18F-FDG PET-CT in evaluation of efficacy of Hodgkin lymphoma
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摘要:
目的 探讨18F-FDG PET-CT在霍奇金淋巴瘤(HL)疗效评价中的临床价值。 方法 回顾性分析31例HL患者化疗后的18F-FDG PET-CT图像资料, 最终结果经病理和临床随访证实, 并与治疗后单纯CT结果进行对比分析, 采用四格表χ2进行差异的显著性检验。 结果 ① 31例患者共发现病灶145处, 其中恶性94处、良性51处。18F-FDG PET-CT评价HL治疗效果的灵敏度、特异度、阳性预测值、阴性预测值及准确率分别为97.87%、94.12%、96.84%、96.00%和96.55%, 均明显优于单纯CT检查(χ2=9.83、13.49、11.50、11.69、22.58, P均＜0.05)。②31例患者经PET-CT显像后, 16例(51.61%)更改治疗方案。 结论 18F-FDG PET-CT是HL疗效监测的有效手段。 -
关键词:
- 霍奇金病 /
- 治疗效果 /
- 氟脱氧葡萄糖F18 /
- 正电子发射断层显像术 /
- 体层摄影术, X线计算机
Abstract:Objective To explore the clinical value of 18F-FDG PET-CT in the evaluation of efficacy of Hodgkin lymphoma(HL). Methods Thirty-one cases of post-treatment patients with HL were studied retrospectively. 18F-FDG PET-CT images after chemotherapy were compared with CT post-therapy results. The final diagnosis was based on pathology or clinical follow-ups. Results ① A total of 94 malignant lesions and 51 benign lesions were found in 31 patients in the study. The sensitivity, specificity, positive predictive value, negative predictive value, and accuracy of 18F-FDG PET-CT in the evaluation of efficacy of HL were 97.87%, 94.12%, 96.84%, 96.00% and 96.55% respectively, which were significantly superior to CT examination alone(χ2=9.83, 13.49, 11.50, 11.69, 22.58, all P < 0.05). ②According to the results of PET-CT, therapeutic schedules of 16 cases(51.61%)had been changed. Conclusion 18F-FDG PET-CT is an effective method in the evaluation of efficacy of HL. -
图 1 患者女性，26岁，霍奇金淋巴瘤（结节硬化型）Ⅳ期，采用“博来霉素+足叶乙苷+多柔比星+环磷酰胺+长春新碱+丙卡巴肼+泼尼松”化疗后，左下颈部淋巴结大小约2.2 cm伊1.5 cm，最大标准化摄取值为1.7，病理示左下颈淋巴结大部分纤维化伴胶原变性，其中仅见少量淋巴组织，未见明显肿瘤残留，符合化疗后改变。图中，1a为CT示左下颈淋巴结肿大；1b为PET示局部代谢与软组织本底同；1c为PET-CT融合图像；1d为左下颈淋巴结切除活检病理（苏木精-伊红染色，伊100），图中箭头所示为左下颈淋巴结。
图 2 患者男性，59岁，霍奇金淋巴瘤（混合细胞型）ⅢA期，治疗前诊断为霍奇金淋巴瘤ⅣAE期累及右侧甲状腺，治疗后PET-CT示甲状腺右叶上极见一低密度结节，大小约1.9 cm伊1.0 cm，SUVmax为6.0，局部见数个点状、片状钙化灶；右侧锁骨区见肿大淋巴结，大小约1.5 cm伊1.2 cm，SUVmax为12，修正诊断为：淤霍奇金淋巴瘤（混合细胞型）ⅢA期化疗后；于甲状腺癌伴锁骨区淋巴结肿大。图中，2a为化疗后首次PET- CT融合图像，示右颈淋巴结高代谢，右甲状腺上极高代谢；2b为再次化疗后PET-CT融合图像，仍示右颈淋巴结及右甲状腺高代谢灶；2c为首次化疗后PET- CT最大密度投影图像；2d为再次化疗后PET-CT最大密度投影图像。
表 1 18F-FDG PET-CT与单纯CT在霍奇金淋巴瘤化疗后疗效评价中诊断效能的比较（%）
灵敏度 特异度 阳性预测值 阴性预测值 准确率 PET-CT 97.87
(92/94)94.12
(48/51)96.84
(92/95)96.00
(48/50)96.55
(140/145)单纯CT 85.10
(80/94)64.70
(33/51)81.63
(80/98)70.21
(33/47)77.93
(113/145)χ2值 9.83 13.49 11.50 11.69 22.58 P值 ＜0.01 ＜0.01 ＜0.01 ＜0.01 ＜0.01 
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