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卵巢癌是女性生殖系统常见的恶性肿瘤之一，在全球范围内，其在女性恶性肿瘤发病率及病死率中均居第8位，预后较差[1-2]。目前，我国卵巢癌的流行现状不容乐观，据2019年中国肿瘤登记年报[3]数据显示，2016年我国卵巢癌新发病例15115例，在中国女性恶性肿瘤发病病例中位居第11位；死亡病例7241例，在中国女性恶性肿瘤死因病例中位居第9位。卵巢癌症状出现较晚，早期可表现为无症状，诊断较为困难，且初次治疗后复发率高，严重威胁着女性的生命和健康[4]。世界卫生组织将卵巢癌按细胞来源分为3大类：上皮性肿瘤、生殖细胞肿瘤和性索间质肿瘤。其中，上皮性肿瘤最常见，约占卵巢癌的85%~90%，而高级别浆液性癌是上皮性肿瘤最常见的亚型[5]。
目前，影像学检查在卵巢癌的临床诊疗中扮演着重要角色，不同的成像模式可为临床医师提供不同类型的信息。超声、CT、MRI等解剖成像可以提供器官、病变精细的解剖形态信息；核医学分子影像技术不但可以提供形态信息，而且可以提供组织生物化学的功能信息。笔者就PET/CT、PET/MRI及SPECT/CT在卵巢癌诊疗中的应用进展进行综述。
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PET/CT是一种非侵入性的影像学检查技术，通过PET功能显像与CT解剖学成像相结合，实现了功能代谢图像与解剖结构图像的融合，二者信息互补，弥补了PET空间分辨率较低的不足，同时可对PET图像进行精确的衰减校正[6]。其中， 18F-FDG PET/CT在肿瘤的诊断、分期、再分期和治疗反应评估中应用最广[7]。
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卵巢肿瘤常见的影像学检查方法包括超声、CT和MRI。经阴道超声检查是诊断患者附件肿瘤原发部位及其良恶性肿瘤特征的首选影像学方法[4]。近年来，18F-FDG PET/CT也同样应用于附件肿瘤的初诊。Takagi等[8]通过对63例卵巢肿瘤患者行18F-FDG PET/CT显像，分析病灶18F-FDG的摄取程度以鉴别诊断肿瘤的良恶性，结果显示，22例良性卵巢肿瘤患者的平均SUVmax明显低于41例恶性卵巢肿瘤患者（P<0.001），且区分卵巢良恶性肿瘤的SUVmax最佳临界值为3.97，灵敏度为95.1%，特异度为86.4%。Lee等[9]对46例卵巢肿瘤患者进行回顾性研究，分析糖类抗原125（CA125）水平、人附睾蛋白4（HE4）水平、卵巢恶性肿瘤风险算法（ROMA）评分和18F-FDG PET/CT对上皮性卵巢癌与良性肿瘤的诊断价值，结果显示，卵巢癌组患者的CA125水平、HE4水平、卵巢恶性肿瘤风险算法（ROMA）评分和SUVmax的平均值均显著高于良性肿瘤组，且SUVmax在区分上皮性卵巢癌和卵巢良性肿瘤方面的准确率较高，SUVmax的最佳临界值为7.1，灵敏度为85.7%，特异度为100%。上述结果提示18F-FDG PET/CT对良恶性卵巢肿瘤的鉴别诊断有一定价值。
同样，18F-FDG PET/CT亦有助于鉴别卵巢交界性肿瘤和卵巢癌。Kim等[10]对经组织病理学检查证实的7例卵巢交界性肿瘤患者和6例早期恶性卵巢肿瘤患者术前均行18F-FDG PET/CT显像，结果显示，卵巢交界性肿瘤组的SUVmax显著低于早期恶性肿瘤组（P<0.05），且SUVmax的最佳临界值为3.7，灵敏度为83.3%，特异度为85.7%。但18F-FDG PET/CT在鉴别诊断卵巢交界性肿瘤和良性肿瘤方面仍存在着一定的局限性。例如Yamamoto等[11]对10例卵巢恶性肿瘤、4例交界性肿瘤和16例良性肿瘤患者进行18F-FDG PET/CT显像，结果表明，交界性肿瘤组患者的SUVmax显著低于卵巢恶性肿瘤组（2.0±0.70对9.32±4.58，P=0.005），但与良性肿瘤组（1.74±1.44）相比，差异无统计学意义。同时Takagi等[8]对13例卵巢交界性肿瘤和22例良性肿瘤患者均行18F-FDG PET/CT显像，结果显示，交界性肿瘤与良性肿瘤平均SUVmax间的差异无统计学意义（P＞0.05）。因此，在初诊卵巢肿瘤时仍需参考超声和MRI的检查结果。
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卵巢癌分期主要依据国际妇产科联盟（FIGO）手术病理分期系统[5]，正确的分期对卵巢癌的治疗方式和治疗方案具有重要的指导作用。虽然手术分期是卵巢癌分期的“金标准”，但患者的初次治疗是基于影像学的术前分期评估[12]。
Han等[13]通过一项荟萃分析评估18F-FDG PET/CT在检测卵巢癌转移中的表现，结果显示，其诊断灵敏度为72%、特异度为93%。Mimoun等[14]将评估术前CT和18F-FDG PET/CT检测卵巢癌患者淋巴结转移准确性的研究进行荟萃分析，结果显示，术前CT评估淋巴结转移的灵敏度为47%、特异度为99%；18F-FDG PET/CT的诊断灵敏度为81%、特异度为96%。因此，术前18F-FDG PET/CT对检测卵巢癌淋巴结转移具有较高的灵敏度和特异度，有利于卵巢癌患者的分期和治疗前评估。
此外，在影像组学方面，目前已建立了一种使用PET显像预测原发性卵巢癌患者淋巴结转移的模型。该模型显示PET影像组学可有效地预测卵巢癌患者的淋巴结转移，对肿瘤分期和治疗方案具有重要的指导意义[15]。
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18F-FDG PET/CT的代谢参数SUVmax、病灶糖酵解总量（total lesion glycolysis, TLG）和肿瘤代谢体积（metabolic tumor volume, MTV）等可以为卵巢癌提供重要的预后信息及评估卵巢癌对治疗的反应。
治疗前行18F-FDG PET/CT检查对卵巢癌的预后判断有一定的参考价值。Chung等[16]研究发现，治疗前卵巢癌患者的MTV和TLG较高与不良预后相关。另一项回顾性研究结果也表明，全身TLG是上皮性卵巢癌患者的独立预后因素，同时，随着全身TLG水平的增加，患者的生存时间明显缩短[17]。上述研究结果在Gallicchio等[18]的研究中得到了进一步验证。此外，Konishi等[19]在评估卵巢透明细胞癌治疗疗效的研究中发现，SUVmax是预测预后的影响因素，SUVmax较低的患者的5年生存率显著高于SUVmax较高的患者。
在评估卵巢癌首次复发时，18F-FDG PET/CT定量代谢参数对预测预后有同样的价值。Kim等[20]对56例复发的卵巢癌患者进行回顾性研究，结果显示，全身MTV和TLG均是影响预后的重要因素，且患者的MTV和TLG越低，其预后越好。Perrone等[21]对经18F-FDG PET/CT确诊的首次复发性上皮性卵巢癌患者的研究发现，SUVmax与复发后生存期和总生存期相关，且SUVmax>13为预后不良的因素。
18F-FDG PET/CT还有助于预测卵巢癌患者对新辅助化疗（neoadjuvant chemotherapy, NACT）的疗效。Vallius等[22-23]发现，NACT后网膜SUVmax的降低与NACT疗效有关，若SUVmax下降<57%，则认为NACT对患者无效。Chung等[24]的研究结果表明，在NACT 1个周期后利用18F-FDG PET/CT进行早期评估，有助于预测晚期卵巢癌患者在间隔减瘤手术前对化疗的反应。且该团队后续又进行了NACT 3个周期后的18F-FDG PET/CT研究，结果显示， NACT 3个周期后经18F-FDG PET/CT显像评估为完全代谢反应的晚期高级别浆液性卵巢癌，其复发和死亡风险均降低[25]。
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卵巢癌复发率高，早期检测、早期发现不仅有利于预后，而且有助于确定患者的治疗计划。因此，在临床中检测卵巢癌复发至关重要。多数的研究结果表明，18F-FDG PET/CT显像诊断卵巢癌复发转移的灵敏度为90.74%~100%、特异度为86.67%~98.20%、准确率为87.7%~98.3%[26-30]。
Chou等[31]进行了一项前瞻性、长期随访的研究，结果显示，与CT或MRI相比，44.1%的卵巢癌患者因行18F-FDG PET/CT检查发现了其他的复发部位而导致治疗计划的改变。Du等[32]研究发现，与CT相比，18F-FDG PET/CT对肿瘤靶区勾画更准确，引导调强放射治疗复发性卵巢癌获得更好的短期治疗效果。因此，18F-FDG PET/CT在可疑或已知复发的卵巢癌治疗中具有重要价值，对确定复发情况、提供更好的治疗方案有积极作用。
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18F-FDG PET/CT是常用于肿瘤诊断的功能显像，但在提供肿瘤的生物学特征信息方面存在局限性，且存在一定的假阳性和假阴性结果，故新的分子成像生物标志物应运而生，且已被用于评估肿瘤表型，其可以提供关于肿瘤表型的更详细的信息，以便个性化治疗并改善治疗效果。肿瘤表型特征包括细胞增殖、血管生成、缺氧、代谢、炎症和细胞凋亡，这些特征可能在单例或不同患者之间有很大的差异[33]。
环氧化酶1（cyclooxygenase-1, COX-1）的过度表达被认为是卵巢癌发生和发展的病理学标志。Uddin等[34]成功研发了一种基于呋喃酮的COX-1选择性抑制剂——FDF[3-（4-fluorophenyl）-5,5-dimethyl-4-（p-tolyl）furan-2（5H）-one]，后运用新的合成方案合成18F-FDF，18F-FDF PET/CT显像提示其在小鼠皮下和腹膜异种移植卵巢癌模型中显示出靶向摄取。Körhegyi等[35]研发了一种用于PET显像的以叶酸受体为靶向的68Ga标记的生物聚合物纳米颗粒显像剂，结果显示，其可有效检测卵巢癌小鼠模型中的肿瘤细胞。Long等[36]发现，与18F-FDG相比，68Ga-天冬氨酸-甘氨酸-精氨酸（asparagine-glycine-arginine，NGR）-精氨酸-甘氨酸-天冬氨酸（arginine-glycine-aspartic，RGD）具有较好的肿瘤靶向性、较低的炎症摄取和较高的肿瘤与本底比值。18F-fluorthanatrace（18F-FTT）是一种用于PET显像的多聚腺苷二磷酸核糖聚合酶1[poly（ADP-ribose） polymerase 1, PARP-1]放射性示踪剂，从设计和临床前研究到首次人体显像研究，以及将18F-FTT作为基于成像的生物标志物检测乳腺癌和卵巢癌患者PARP-1表达水平的初步研究，结果均证实了18F-FTT的有效性[37]。成纤维细胞活化蛋白抑制剂（fibroblast activation protein inhibitor, FAPI）最近被研发用于PET显像和放射性配体治疗，以探究其在不同肿瘤亚型中的临床应用，研究人员发现，其在腹膜癌特别是在卵巢癌和胃癌中的检测方面成效显著[38]。此外，还有很多新型示踪剂被研发，如：18F-DCFPyL[2-（3-{1-羧基-5-[（6-[18F]氟-吡啶-3-羰基）-胺基]-戊基}-脲基）-戊二酸]、11C-PS13[1,5-bis（4-methoxyphenyl）-3-（2,2,2-trifluoroethoxy）-1H-1,2,4-triazole]、18F-脱氧胸腺嘧啶核苷和11C-蛋氨酸等[39-42]。
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研究人员在对众多肿瘤的研究中发现，PET/CT具有一定的局限性，即CT在软组织中的对比度低于MRI，且PET/CT的大部分辐射剂量主要来自CT扫描，而PET/MRI可弥补其在临床应用中的不足[43]，实现了PET与多序列、多参数的MRI结合，具有更高的组织分辨率及精确的定位能力，同时降低了电离辐射，在许多肿瘤实体中与PET/CT的诊断信息相互补充[44-45]。在妇科肿瘤中，PET/MRI因具备较高的软组织对比度而显示出比PET/CT更好的诊断性能[46]。与PET/CT相比，PET/MRI可以改善肿瘤分期，影响临床决策和治疗策略，从而对患者的预后产生重大影响[47]。
Tsuyoshi等[48]对103例疑似卵巢癌患者分别行18F-FDG PET/MRI、增强CT、增强MRI检查，结果显示，18F-FDG PET/MRI较增强MRI、增强CT具有更高的灵敏度和特异度，这表明18F-FDG PET/MRI可能是一种可以替代CT、MRI等常规影像的检查方法。同时，18F-FDG PET/MRI检测肿瘤远处转移的灵敏度较增强CT更高，这表明18F-FDG PET/MRI亦可用于改善肿瘤患者的治疗计划[48]。Jónsdóttir等[49]应用18F-FDG PET/MRI和弥散加权MRI对卵巢癌和子宫内膜癌患者腹膜转移的程度进行评估，结果显示，PET/MRI在评估总腹膜癌指数方面优于弥散加权MRI。Taylor等[50]认为，18F-FDG PET/MRI可以监测肿瘤免疫治疗的治疗反应，并为其提供解剖学信息和代谢信息。此外，PET/MRI具有较高的组织分辨率，实现了对肿瘤的精确显示，而且在立体定向伽马刀放疗中也具有重要价值[51]。因此，PET/MRI在卵巢癌诊疗中具有重要作用，其研究前景广阔。
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与PET相比，SPECT的成本更低，在全球范围内的安装基数更大，能够同时对不同种类放射性示踪剂进行显像，且放射性核素的物理半衰期通常更长[52]。虽然SPECT在检测效率和空间分辨率方面不如PET，但越来越精确的校正技术和迭代重建方法提高了SPECT/CT的诊断能力。现已开发出多种SPECT放射性示踪剂，包括诊断性放射性药物和（或）治疗性放射性药物[53]。
Hong等[54]发现腺病毒介导的人表皮生长因子受体2（human epidermal growth factor receptor 2，HER2）-小干扰RNA（siRNA）联合顺铂能有效抑制HER2高表达的人卵巢癌异种移植瘤的生长，并且131I 标记抗HER2单克隆抗体曲妥珠单抗可用于HER2高表达的卵巢癌模型的SPECT显像。Riad等[55]利用放射性碘标记PARP抑制剂进行SPECT显像，结果显示，其可以对人卵巢癌移植瘤小鼠模型显像。此外，SPECT显像剂的研发可能有助于在更大范围内实施卵巢癌的个性化治疗。有研究结果表明，几丁质酶3样蛋白1在卵巢癌患者中高表达，其又名为YKL40，因肽链氨基酸端为酪氨酸（tyrosine，Y）、赖氨酸（lysine，K）、亮氨酸（leucine，L）以及相对分子量为40 000而得名。通过放射性同位素177Lu标记与DTPA螯合剂结合的YKL40中和抗体，形成177Lu-DTPA-YKL40，其可显著抑制卵巢癌移植瘤小鼠的肿瘤生长，研究人员认为其可能是未来卵巢癌患者潜在的治疗药物[56]。
此外，SPECT显像在卵巢癌诊断中的研究发展迅速。Lindner等[57]使用99Tcm-FAPI-34对卵巢和胰腺转移癌患者行SPECT显像，结果显示，99Tcm-FAPI-34在肿瘤内聚集，与68Ga-FAPI-46 PET/CT显像结果一致。因此，在PET显像应用受限的情况下，99Tcm-FAPI-34是一种有效的SPECT诊断示踪剂。
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PET/CT对卵巢癌的诊断、分期、预后、治疗评估及复发具有重要价值。尽管PET/CT对原发肿瘤中交界性肿瘤与良性肿瘤的诊断作用有限，但对肿瘤转移的诊断具有较高的准确性。并且PET/CT能够预测预后，评估患者对化疗的治疗反应，可有效检测和定位早期肿瘤复发，对优化治疗计划具有重要作用。PET/MRI也因其具有高软组织分辨率、多序列成像及更低的辐射而广泛应用于卵巢癌的诊疗中，未来需要更多研究来分析其对卵巢癌的作用。同样，SPECT/CT在卵巢癌的诊断、辅助治疗、检测治疗效果等方面也不断发展。此外，不断发展的放射组学正成为研究的热点，为我们提供了一个新的方向。未来，随着靶向治疗和放射性示踪剂的不断发展，必将极大提高PET/CT、PET/MRI及SPECT/CT等显像技术在卵巢癌诊疗中的作用。
利益冲突 所有作者声明无利益冲突
作者贡献声明 薛妍负责文献的收集、综述的撰写；刘海燕负责综述撰写的指导与审阅
核医学分子影像在卵巢癌诊疗中的应用
Application of nuclear medicine molecular imaging in the diagnosis and treatment of ovarian cancer
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摘要: 卵巢癌是女性生殖系统常见的恶性肿瘤之一，早期诊断困难，初次治疗后容易复发，预后较差，其诊疗仍面临着巨大挑战。影像学在卵巢癌的诊疗中是不可或缺的重要组成部分。其中，核医学分子影像技术已经成为卵巢癌诊疗中极具潜力的非侵入性显像手段。PET/CT在卵巢癌的诊断、分期、治疗疗效、预后及复发的评估中应用广泛；PET/MRI因其较高的软组织分辨率和较低的辐射剂量，在卵巢癌诊疗中表现出较大的优势；SPECT/CT也因多种新型放射性示踪剂的研发而在卵巢癌的诊疗中发挥着重要作用。笔者就PET/CT、PET/MRI及SPECT/CT在卵巢癌中的应用及研究进展进行综述，以期进一步提高分子影像技术在卵巢癌诊疗中的价值。
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关键词:
- 卵巢肿瘤 /
- 正电子发射断层显像术 /
- 体层摄影术，X线计算机 /
- 磁共振成像 /
- 体层摄影术，发射型计算机，单光子
Abstract: Ovarian cancer is one of the common malignant tumors of female reproductive system. It is difficult to diagnose early, prone to relapse after initial treatment, and has a poor prognosis, so diagnosis and treatment still face great challenges. Imaging examination is an indispensable part in the diagnosis and treatment of ovarian cancer. Among them, nuclear medicine molecular imaging technology has become a highly potential non-invasive imaging method in the diagnosis and treatment of ovarian cancer. PET/CT has been widely used in the diagnosis, staging, treatment efficacy, prognosis, and recurrence evaluation of ovarian cancer. PET/MRI has shown significant advantages in the diagnosis and treatment of ovarian cancer due to its high soft tissue resolution and low radiation dose. SPECT/CT also plays an important role in the diagnosis and treatment of ovarian cancer due to the development of various new radioactive tracers. The authors review the application and research progress of PET/CT, PET/MRI and SPECT/CT about ovarian cancer, in order to further improve the value of molecular imaging technology in the diagnosis and treatment of ovarian cancer. -
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