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胃癌是常见的消化道系统恶性肿瘤之一，发病率在全球恶性肿瘤中位居第6位[1]。在我国，胃癌的发病率和病死率均位居恶性肿瘤的第2位[2]，严重威胁人类的生命健康，且整体预后差。胃癌的术前诊断及其分期是制定胃癌综合治疗方案的前提，目前用于评估胃癌的影像学技术包括胃镜、超声内镜检查、X射线、CT、MRI和PET/CT等。随着影像学技术的发展，18F-FDG PET/CT在胃癌诊断中被广泛应用，其可以同时对胃癌原发灶、淋巴结及远处组织转移作出准确判断，但手术病理结果仍然是胃癌诊断的“金标准”，故本研究重点探讨胃癌18F-FDG PET/CT影像学表现与临床病理的相关性。
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回顾性分析2011年10月至2016年6月在福建省肿瘤医院行PET/CT检查并接受手术治疗的101例胃癌患者（ Ⅰ期11例、Ⅱ期14例、Ⅲ期65例、Ⅳ期11例），其中男性73例、女性28例，年龄25~81（59.74±11.39）岁。纳入标准：①PET/CT检查前未接受胃癌相关治疗的初诊患者；②既往无其他疾病所致的胃部手术病史。排除标准：①术前行化疗或放疗等治疗；②PET/CT检查时间与手术时间间隔超过1个月。检查前所有患者均签署了知情同意书。
在101例胃癌患者中，12例患者行姑息性手术治疗，89例患者行根治性手术治疗；26例患者行腹腔镜手术，75例患者行开腹手术；术后病理类型包括中分化腺癌35例、低分化腺癌42例、印戒细胞癌17例、黏液腺癌5例和神经内分泌癌2例。所有患者均在术中行淋巴结清扫，清扫数目为10~76枚（99例≥15枚，仅2例为10 ~11枚）。11例患者术中发现腹腔转移。
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使用荷兰Philips公司生产的Gemini TF 64 PET/CT 扫描仪，18F-FDG 由医用回旋加速器（HM-10，日本住友公司）生产，放射化学纯度>95%。检查前患者需禁食6 h以上，空腹血糖<7.5 mmol/L（非糖尿病患者）或<11.1 mmol/L（糖尿病患者），按体重静脉注射18F-FDG 5.55 MBq/kg，平静休息45~60 min 后口服300~500 mL水适当充盈胃部，并排空膀胱进行PET/CT显像。依次采集CT、PET图像，显像范围均为股骨上段至颅顶，CT扫描条件：管电压120 kV、管电流200 mA、层厚5 mm。PET扫描条件：三维采集1~2 min/床位、5~6个床位，必要时2~3 h后行延迟显像或重建（层厚1 mm）。采集完成后利用CT数据对PET图像进行衰减校正。数据经迭代重建后获得横断面、冠状面、矢状面的PET、CT和PET/CT融合图像。
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由2位有5年以上PET/CT诊断经验的核医学科医师分别阅片，并结合病史进行诊断（若意见不一致，则由科室集体讨论后给出最后诊断）。在MedEx数字化成像系统上手动勾画胃癌原发灶ROI（部分低摄取18F-FDG病灶根据胃镜结果或延迟显像进行勾画），由计算机自动计算SUVmax，另选取CT图像上肿瘤最大层面手动测量胃壁厚度，多次重复测量，取平均值；另测量大体病理上原发灶的长径（D）和短径（即原发灶的长径和短径）。
PET/CT诊断淋巴结阳性的标准：①胃周围及腹腔淋巴结代谢高于肝脏，或所见淋巴结最大径≥1.0 cm；②单个淋巴结最大径<1.0 cm，但成簇分布且数量>3个；③胃周高代谢病灶或软组织肿块。淋巴结转移及N分期以手术病理结果为“金标准”。
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TNM分期参照2010年国际抗癌联盟（UICC）胃癌TNM分期（第七版）标准[3]: T1期为肿瘤侵及黏膜层或黏膜下层，T2期为肿瘤侵及肌层或浆膜下层，T3期为肿瘤穿透浆膜层，T4期为肿瘤侵及临近的组织、结构或腔内扩展至食管和十二指肠；N0期为无区域淋巴结转移，N1期为有1~2个淋巴结转移，N2期为有3~6个淋巴结转移，N3a期为有7~15个淋巴结转移，N3b期为有>15个淋巴结转移；M0期为无远处转移，M1期为远处转移。
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采集患者的影像资料及各项临床病理资料（临床资料包括性别、年龄；病理资料包括原发灶部位、原发灶的长径和短径、病理类型、分化程度、TNM分期和临床分期等），并进行分组。其中，年龄以<65 岁、≥65岁为分组条件；长径以< 4 cm、4 cm≤D<8 cm、≥8 cm 为分组条件；病理类型以印戒细胞癌和非印戒细胞癌为分组条件；分化程度以分化型和未分化型为分组条件[4]；另因 T1 期（3 例）、T3 期（8 例）例数较少，故以 T1~T2、 T3~T4 期为分组条件；其他具体分组条件见结果中。之后比较其组间SUVmax的差异；另以手术病理结果淋巴结是否转移为因变量，分析影响淋巴结转移的相关因素。
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采用SPSS19.0软件进行统计学分析。符合正态分布的计量资料以均数±标准差（
$ \bar{x}\pm s $ ）表示。方差齐的组间比较采用独立样本t检验（如SUVmax在各项临床病理分组之间的比较），或采用单因素方差分析，并用Pearson相关性分析评价SUVmax与原发灶大小之间的相关性。计数资料采用卡方检验（如淋巴结转移与各项临床病理特征之间的关系，年龄及SUVmax除外），并将单因素分析得到的有统计学意义（P<0.1）的指标纳入多因素Logistic回归分析。P<0.05为差异有统计学意义。 -
由表1可知，胃癌原发灶SUVmax在原发灶长径、原发灶部位和病理类型组间的差异有统计学意义（t=7.022，P=0.001；t=5.564，P=0.005；t=2.212，P=0.029）。
临床病理特征 例数 SUVmax （ $ \scriptstyle\bar x $ 
t值或F 值 P值 性别 0.580 0.565 男 73 5.553±2.663 女 28 6.050±4.216 年龄 0.468 0.640 <65岁 68 5.588±3.240 ≥65岁 33 5.903±3.011 原发灶长径（D） 7.022 0.001 <4 cm 23 3.774±1.062 4 cm≤D<8 cm 54 6.552±3.695 ≥8 cm 24 5.592±2.305 病理类型 2.212 0.029 印戒细胞癌 17 4.176±1.724 非印戒细胞癌a 84 5.998±3.295 分化程度 1.109 0.270 分化型 35 6.169±3.536 未分化型b 66 5.438±2.931 原发灶部位 5.564 0.005 胃底、贲门 23 7.157±4.425 胃体 48 4.710±2.010 胃窦 30 6.137±3.069 淋巴结 0.297 0.769 转移 80 5.630±2.814 未转移 21 5.924±4.292 T分期 0.865 0.389 T1~T2期 19 5.126±3.525 T3~T4期 82 5.822±3.072 N分期 0.265 0.851 N0期 21 5.924±4.292 N1期 15 5.227±2.067 N2期 18 6.106±3.443 N3期 47 5.577±2.788 M分期 0.525 0.601 M0期 90 5.749±3.267 M1期 11 5.218±2.075 临床分期 0.378 0.769 Ⅰ期 11 5.155±4.530 Ⅱ期 14 5.329±2.123 Ⅲ期 65 5.940±3.253 Ⅳ期 11 5.218±2.075 注：表中，a：包括中、低分化腺癌及黏液腺癌、神经内分泌癌；b：包括低分化腺癌、印戒细胞癌、黏液腺癌及神经内分泌癌。SUVmax：最大标准化摄取值 表 1 101例胃癌患者原发灶SUVmax在各项临床病理特征 间的比较
Table 1. Comparison SUVmax in primary lesions amony clinicopathological features in 101 patients with gastric cancer
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Pearson相关性分析结果表明，原发灶SUVmax与胃癌原发灶的长径、短径、厚度呈正相关（r=0.209，P=0.036；r=0.245，P=0.013；r=0.359，P<0.001）。
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PET/CT诊断胃癌淋巴结转移的灵敏度为71.3%（57/80）、特异度为81.0%（17/21）、阳性预测值为93.4%（57/61）、阴性预测值为42.5%（17/40）、准确率为73.3%（74/101）。PET/CT诊断胃癌N0、N1、N2、N3分期淋巴结转移的灵敏度分别为0、60.0%（9/15）、61.1%（11/18）、78.7%（37/47）。
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单因素分析结果表明，淋巴结转
移中可将不同的分化程度及不同的T分期纳入Logistic回归分析（ χ2=3.679，P=0.055；χ2=22.435，P=0.000）（表2） 。多因素Logistic回归分析结果显示，T分期是预测淋巴结转移的独立因素（OR=12.648，95%CI：3.905~40.961，P<0.001）（表3）。 临床病理
特征淋巴结转移组
（n=80）淋巴结未转移组
（n=21）t值或χ2值 P值 年龄（岁） 60.15±11.50 58.19±11.12 0.700 0.486 性别（例） 0.996 0.318 男 56 17 女 24 4 原发灶部位（例） 1.467 0.480 贲门、胃底 20 3 胃体 38 10 胃窦 22 8 病理类型（例） 1.778 0.182 印戒细胞癌 16 1 非印戒细胞癌a 64 20 分化程度（例） 3.679 0.055 分化型 24 11 未分化型b 56 10 T分期（例） 22.435 <0.001 T1~T2期 7 12 T3~T4期 73 9 M分期（例） 1.978 0.160 M0期 69 21 M1期 11 0 临床分期（例） 53.123 0.000 Ⅰ期 1 10 Ⅱ期 6 8 Ⅲ期 62 3 Ⅳ期 11 0 原发灶SUVmax 5.630±2.814 5.924±4.292 0.297 0.769 注：表中，a：包括中、低分化腺癌及黏液腺癌、神经内分泌癌；b：包括低分化腺癌、印戒细胞癌、黏液腺癌及神经内分泌癌。SUVmax：最大标准化摄取值 表 2 2组胃癌患者淋巴结是否转移与各项临床病理特征的 关系
Table 2. The relationship between lymph node metastasis in 2 groups of gastric cancer patients and various clinicopathological features
参数 B值 标准误 Wald值 OR值 95%可变区间 P值 中分化/低分化 0.662 0.577 1.319 1.939 0.626~6.004 0.251 T1~T2期/T3~T4期 2.537 0.600 17.911 12.648 3.905~40.961 <0.001 表 3 101例胃癌患者淋巴结转移的多因素Logistic回归分析
Table 3. The multivariate Logistic regression analysis of lymph node metastasis in 101 patients with gastric cancer
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目前PET/CT在胃癌复发、远处转移方面具有较高的临床应用价值，但其对胃癌原发灶及淋巴结转移的价值尚未得到充分肯定[5-6]。本研究结果发现，SUVmax在原发灶部位、原发灶的长径、病理类型（印戒细胞癌、非印戒细胞癌）之间的差异均有统计学意义，且与原发灶的长径、短径、厚度呈正相关，这些结果提示SUVmax在一定程度上反映了胃癌的肿瘤大小、生长部位及病理类型。Oh等[7]认为，胃癌原发灶的SUVmax与肿瘤大小、部位、T分期呈显著相关。而在本研究中我们发现不同T分期之间的SUVmax差异无统计学意义，这可能是由于T1、T3期病例数较少。若需进一步明确T分期，可结合内镜超声检查[8]。Kamimura等[9]研究结果表明，正常胃组织不同部位的SUVmax存在显著差异，其中胃底>胃体>胃窦。本研究中原发灶SUVmax：胃底、贲门>胃窦>胃体，这提示PET/CT对于胃窦部胃癌的诊断更灵敏，胃体18F-FDG摄取不高但仍需警惕恶性病变可能。Chon等[10]研究发现，印戒细胞、低分化腺癌细胞低摄取18F-FDG，其主要原因与这几种病理类型的葡萄糖转运蛋白1的低表达有关[11]；而Pak等[12]对41例印戒细胞癌患者进行研究分析发现，以SUVmax=3.8进行分组，高代谢组表现出更具侵略性的肿瘤行为（如更多的术后复发、更短的无复发生存期、更低的生存率）。这一结果提示SUVmax对印戒细胞癌的预后有一定的参考价值。通过分析本研究结果，我们认为18F-FDG PET/CT可能对胃癌的T分期诊断价值有限，这一结果与Malibari等[13]的研究观点一致，但可对胃癌原发灶大小、部位及病理类型提供一定的参考信息，即胃癌原发灶越大，且位于胃底或胃窦，其病理分化程度越高，SUVmax越高。
两项Meta分析结果显示：18F-FDG PET/CT 对胃癌淋巴结转移诊断的灵敏度分别为61.3%（95%CI=0.555~0.668）和51%（95%CI=0.47~0.55）、特异度分别为98.6%（95%CI=0.960~0.997）和92%（95%CI=0.89~0.94）[14-15]。本研究中，PET/CT诊断胃癌淋巴结转移的灵敏度、特异度、准确率分别为71.3%、81.0%、73.3%，其灵敏度高于前面的研究，但特异度较低；其中在4例患者中，位于原发灶周围的具有强18F-FDG摄取的淋巴结被误判为阳性，系淋巴结炎性增生所致。淋巴结转移是影响生存的预测因子，肿瘤N分期与患者的生存率具有良好的相关性[16]。本研究中，PET/CT 对N1、N2和N3期胃癌的诊断灵敏度分别为60.0%、61.1%和78.7%，即淋巴结转移数目越多，PET/CT诊断淋巴结转移的灵敏度越高。另外，本研究以淋巴结是否转移为因变量，经多因素Logistic回归分析发现，T分期是预测淋巴结是否转移的独立因素，与Kudou等[17]的研究结果一致。而Oh等[7]和宋林杰等[18]研究结果显示，原发性肿瘤的SUVmax是与淋巴结转移显著相关的独立变量，这与本研究结果不一致，我们认为胃癌原发灶SUVmax与淋巴结转移并无必然的联系。本研究结果验证了以下观点：胃癌T分期越高，其分化程度越低，淋巴结转移的可能性越大。
综上所述，胃癌原发灶的SUVmax与肿瘤大小、部位、病理类型有关；18F-FDG PET/CT检查对胃癌淋巴结转移有较高的特异度；T分期是预测淋巴结转移的独立因素。18F-FDG PET/CT检查可反映胃癌的增殖和侵袭能力。本研究为回顾性分析，部分T分期病例数较少，病理类型中缺少高分化腺癌，仍需进一步研究。
利益冲突 本研究由署名作者按以下贡献声明独立开展，不涉及任何利益冲突。
作者贡献声明 潘雪艳负责数据的统计与分析、论文的撰写；林小敏负责数据的分析、英文的校对；刘道佳负责论文命题的提出与设计、数据的获取；李生栩负责论文的修订；唐明灯负责论文的审阅。
胃癌18F-FDG PET/CT影像学表现与临床病理的相关性研究
Correlative studies between 18F-FDG PET/CT findings and pathology of gastric cancer
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摘要:
目的 探讨胃癌18F-氟脱氧葡萄糖（FDG） PET/CT影像学表现与临床病理的相关性。 方法 回顾性分析2011年10月至2016年6月在福建省肿瘤医院行PET/CT检查并接受手术治疗的101例胃癌患者的临床病理资料，其中男性73例、女性28例，年龄25~81（59.74±11.39）岁。分析PET/CT原发灶的最大标准化摄取值（SUVmax）、厚度及淋巴结转移等情况，以性别、年龄、原发灶部位、原发灶长径、病理类型及分化程度、TNM（肿瘤、结节、转移）分期及临床分期为分组条件，采用独立样本t检验、单因素方差分析评价各组间SUVmax的差异，采用Pearson相关性分析评价SUVmax与原发灶大小之间的关系。筛选有统计学差异的指标纳入多因素Logistic回归分析，评价淋巴结转移与各因素之间的关系。 结果 101例胃癌患者原发灶的SUVmax在原发灶长径D（<4 cm：3.774±1.062，4 cm≤D<8 cm：6.552±3.695，≥8 cm：5.592±2.305）、原发灶部位（胃底及贲门：7.157±4.425，胃体：4.710±2.010，胃窦：6.137±3.069）和病理类型（印戒细胞癌：4.176±1.724，非印戒细胞癌：5.998±3.295）组间的差异有统计学意义（t=7.022, P=0.001；t=5.564，P=0.005；t=2.212，P=0.029）。Pearson 相关性分析结果表明，SUVmax与胃癌原发灶的长径、短径、厚度呈正相关（r=0.209，P=0.036；r=0.245，P=0.013；r=0.359，P<0.001）。PET/CT诊断胃癌淋巴结转移的灵敏度、特异度、准确率分别为71.3%（57/80）、81.0%（17/21）、73.3%（74/101）。多因素Logistic回归分析结果表明，T分期是淋巴结是否转移的独立相关因素（OR=12.648，95%CI：3.905~40.961， P<0.001）。 结论 胃癌原发灶SUVmax与肿瘤大小、部位、病理类型有关，T分期是预测淋巴结转移的独立因素。 -
关键词:
- 正电子发射断层显像术 /
- 体层摄影术，X线计算机 /
- 胃肿瘤 /
- 淋巴结转移 /
- 氟脱氧葡萄糖F18 /
- 最大标准化摄取值
Abstract:Objective To investigate the correlation between findings from 18F-fluorodeoxyglucose (FDG) PET/CT and pathology of gastric cancer. Methods A retrospective analysis was performed on data collected from 101 patients with gastric cancer, including 73 males and 28 females, aged 25−81 ( 59.74±11.39) years old, who underwent PET/CT examination and surgical treatment in Fujian Provincial Cancer Hospital from October 2011 to June 2016. Maximum standardized uptake value (SUVmax) in primary lesion, thickness of primary lesions, and lymph node metastasis in PET/CT were recorded. According to gender, age, location of primary lesion, length of primary lesion, pathological type and differentiation degree of primary lesion, TNM (tumor, node, metastasis) stage and clinical stage. Independent sample t test and one-way ANOVA were used to evaluate the difference in SUVmax between each group. Pearson correlation analysis was employed to examine the relationship between SUVmax and the size of primary lesion. Indices with statistical differences were included in multivariate Logistic regression analysis to evaluate the relationship between lymph node metastasis and each factor. Results Difference of SUVmax in length (<4 cm: 3.774±1.062, 4 cm≤D<8 cm: 6.552±3.695, ≥8 cm: 5.592±2.305), location (gastric fundus and cardia: 7.157±4.425, gastric body: 4.710±2.010, gastric antrum: 6.137±3.069), and pathological type of gastric cancer (signet ring cell carcinoma: 4.176±1.724, non-signet ring cell carcinoma: 5.998±3.295) were statistically significant (t=7.022, P=0.001; t=5.564, P=0.005; t=2.212, P=0.029). The results of Pearson correlation analysis showed that SUVmax was positively correlated with the length, width and thickness of gastric cancer (r=0.209, P=0.036; r=0.245, P=0.013; r=0.359, P<0.001). The sensitivity, specificity and accuracy of PET/CT in the diagnosis of lymph node metastasis of gastric cancer were 71.3% (57/80), 81.0% (17/21) and 73.3% (74/101), respectively. The result of multivariate Logistic regression analysis showed that T stage is an independent correlation factor for lymph node metastasis (OR=12.648, 95%CI=3.905−40.961, P<0.001). Conclusions The SUVmax of primary gastric cancer lesion is related to size, location, and pathological type. T stage is an independent predictor of lymph node metastasis. -
表 1 101例胃癌患者原发灶SUVmax在各项临床病理特征 间的比较
Table 1. Comparison SUVmax in primary lesions amony clinicopathological features in 101 patients with gastric cancer
临床病理特征 例数 SUVmax （ $ \scriptstyle\bar x $ t值或F 值 P值 性别 0.580 0.565 男 73 5.553±2.663 女 28 6.050±4.216 年龄 0.468 0.640 <65岁 68 5.588±3.240 ≥65岁 33 5.903±3.011 原发灶长径（D） 7.022 0.001 <4 cm 23 3.774±1.062 4 cm≤D<8 cm 54 6.552±3.695 ≥8 cm 24 5.592±2.305 病理类型 2.212 0.029 印戒细胞癌 17 4.176±1.724 非印戒细胞癌a 84 5.998±3.295 分化程度 1.109 0.270 分化型 35 6.169±3.536 未分化型b 66 5.438±2.931 原发灶部位 5.564 0.005 胃底、贲门 23 7.157±4.425 胃体 48 4.710±2.010 胃窦 30 6.137±3.069 淋巴结 0.297 0.769 转移 80 5.630±2.814 未转移 21 5.924±4.292 T分期 0.865 0.389 T1~T2期 19 5.126±3.525 T3~T4期 82 5.822±3.072 N分期 0.265 0.851 N0期 21 5.924±4.292 N1期 15 5.227±2.067 N2期 18 6.106±3.443 N3期 47 5.577±2.788 M分期 0.525 0.601 M0期 90 5.749±3.267 M1期 11 5.218±2.075 临床分期 0.378 0.769 Ⅰ期 11 5.155±4.530 Ⅱ期 14 5.329±2.123 Ⅲ期 65 5.940±3.253 Ⅳ期 11 5.218±2.075 注：表中，a：包括中、低分化腺癌及黏液腺癌、神经内分泌癌；b：包括低分化腺癌、印戒细胞癌、黏液腺癌及神经内分泌癌。SUVmax：最大标准化摄取值 
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表 2 2组胃癌患者淋巴结是否转移与各项临床病理特征的 关系
Table 2. The relationship between lymph node metastasis in 2 groups of gastric cancer patients and various clinicopathological features
临床病理
特征淋巴结转移组
（n=80）淋巴结未转移组
（n=21）t值或χ2值 P值 年龄（岁） 60.15±11.50 58.19±11.12 0.700 0.486 性别（例） 0.996 0.318 男 56 17 女 24 4 原发灶部位（例） 1.467 0.480 贲门、胃底 20 3 胃体 38 10 胃窦 22 8 病理类型（例） 1.778 0.182 印戒细胞癌 16 1 非印戒细胞癌a 64 20 分化程度（例） 3.679 0.055 分化型 24 11 未分化型b 56 10 T分期（例） 22.435 <0.001 T1~T2期 7 12 T3~T4期 73 9 M分期（例） 1.978 0.160 M0期 69 21 M1期 11 0 临床分期（例） 53.123 0.000 Ⅰ期 1 10 Ⅱ期 6 8 Ⅲ期 62 3 Ⅳ期 11 0 原发灶SUVmax 5.630±2.814 5.924±4.292 0.297 0.769 注：表中，a：包括中、低分化腺癌及黏液腺癌、神经内分泌癌；b：包括低分化腺癌、印戒细胞癌、黏液腺癌及神经内分泌癌。SUVmax：最大标准化摄取值
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表 3 101例胃癌患者淋巴结转移的多因素Logistic回归分析
Table 3. The multivariate Logistic regression analysis of lymph node metastasis in 101 patients with gastric cancer
参数 B值 标准误 Wald值 OR值 95%可变区间 P值 中分化/低分化 0.662 0.577 1.319 1.939 0.626~6.004 0.251 T1~T2期/T3~T4期 2.537 0.600 17.911 12.648 3.905~40.961 <0.001
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